Umbilical cord coiling: definition, classification, clinical significance

Shchegolev A.I., Tumanova U.N., Lyapin V.M.

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation, Moscow, Russia
The normal development of the umbilical cord, which involves a coiled spiral appearance and the course of its vessels, underlies optimal fetal-placental blood flow. The article presents an analysis of the data available in the literature on the causes of umbilical cord coiling and the clinical significance of its degree. To quantify the vessel tortuosity of the umbilical cord, the investigators used a method to determine its coiling index, by dividing the number of complete coils of umbilical cord vessels by the total length of the umbilical cord in centimeters during ultrasound examination of a pregnant woman and/or macroscopic examination of the placenta immediately following birth. There is 1 coil per 5 cm or 0.2 coil per 1 cm in the normal umbilical cord. The umbilical cords with a coiling index of less than 0.07 coil/cm are regarded as hypocoiled; and those with a coiling index of more than 0.30 coil/cm are deemed as hypercoiled. The abnormal umbilical cord coiling indicators (hypocoiled or hypercoiled) are associated with different pregnancy and fetal developmental disorders: meconium-stained amniotic fluid, oligohydramnios, fetal growth restriction, fetal distress, placental abruption, premature birth, low Apgar scores, low ponderal index, and higher perinatal mortality rates.

Keywords

placenta
umbilical cord
umbilical cord coiling index
perinatal complications

Пуповина, равно как и плацента, закономерно рассматривается в качестве основной структуры, обеспечивающей нормальное развитие беременности и плода [1]. Именно сосуды пуповины обеспечивают все виды обмена между матерью и плодом. Нормальная пуповина содержит три кровеносных сосуда (две пуповинные артерии и одну непарную пуповинную вену), окруженных достаточным слоем вартонова студня, обеспечивающего их защиту [2]. Дополнительным фактором защиты адекватного кровотока считается спиралевидный ход кровеносных сосудов и самой пуповины. Подобное спиралевидное строение и сосудов, и пуповины считается характерной особенностью человеческой пуповины, способствующей большей гибкости и препятствующей ее сдавлению и скручиванию, не зависимо от эластических свойств тканей [3]. Кроме того, спиралевидный характер пуповинных сосудов участвует в регуляции кровотока между плодом и матерью [4].

По данным литературы [5], первое описание извитого характера сосудов пуповины было сделано Berengarius в 1521 году. В 1954 году H.W. Edmonds [6] первым достаточно подробно изучил ход сосудов пуповины и предложил количественную оценку степени ее извитости путем деления числа витков на общую длину пуповины в сантиметрах, назвав ее индексом скручивания («The index of twist»). Он также предложил указывать индекс в положительных или отрицательных значениях при ходе витков по часовой стрелке или против часовой стрелки, соответственно. В дальнейшем T.H. Strong с соавт. [7] несколько упростили определение (Strong et al simplified by eliminating these directional scores) и предложили термин индекс извитости пуповины (ИИП) («The Umbilical Coiling Index»).

В настоящее время для количественной оценки степени извитости сосудов и, соответственно, самой пуповины используется стандартный метод определения ИИП путем деления числа полных витков сосудов пуповины на общую длину пуповины в сантиметрах при ультразвуковом исследовании (УЗИ) беременной и / или макроскопическом изучении плаценты сразу после родов. Считается, что в нормальной пуповине 1 виток приходится на 5 см или, соответственно, 0,2 витка на 1 см. Справедливости ради, следует добавить, что Y. Ohno с соавт. [8] установили, что рассчитанные значения ИИП несколько отличаются в зависимости от того, считаются ли витки пуповинной вены, или пуповинной артерии. По данным литературы [9], большинство исследователей оценивает витки непарной пуповинной вены.

Кроме того, в 2013 году L.M. Ernst с соавт. [10] предложили выделять 4 формы извитости пуповины, в зависимости от степени выраженности витков (рис.1):

  • волнистая – при наличии витков в виде серпантина или неплотной S-образной формы;
  • веревчатая – с прямыми контурами витков и без значительных углублений между ними;
  • сегментированная – с наличием между витками углублений менее 50% диаметра пуповины;
  • связанная – при наличии между витками углублений более 50% диаметра пуповины.

Подобное предложение, несомненно, позволяет более четко характеризовать извитость пуповины. Однако данное предложение, а также сама классификация, не нашли широкого применения в клинической практике. При этом, во время исследования плаценты почти все исследователи определяют направление витков пуповины, которое определяют при вертикальном ее положении. Если витки направлены сверху слева вниз вправо (в виде левой части латинской буквы «V»), такая извитость считается левой или идущей против часовой стрелки. Если витки идут сверху справа вниз налево (правая часть латинской буквы «V»), то речь идет о правой извитости или по часовой стрелке [11, 12].

Установлено, что спиралевидный ход сосудов пуповины можно наблюдать уже через 28 дней после зачатия и достаточно четко визуализировать с 7 недели у 95% эмбрионов [11].

Как мы уже указывали, ИИП отражает отношение количества полных витков сосудов к общей длине пуповины. К сожалению, в литературе приводятся различные средние значения ИИП (табл. 1), что, видимо, связано с различными методами его определения, сроком гестации, количеством исследованных наблюдений, гестационной патологией.

Точные причины вида и степени извитости пуповины, к сожалению, не известны. Большинство исследователей указывают, что формирование спиралевидного хода сосудов обусловлено множеством факторов, в частности, различиями в темпе роста пуповины и ее сосудов, особенностями развития мышечной оболочки в стенке пуповинных артерий, а также движениями плода и вращением его вокруг оси пуповины [18, 22]. Имеются указания, что извитость пуповины зависит от перенесенного стресса [23], нарушений гемодинамики [24], а также от механических воздействий на пуповину, в частности, при шейном ее обвитии [25].

Некоторые авторы предполагают, что извитость пуповины является генетически детерминированной [26]. В этой связи можно привести результаты современного исследования N.K. Ayala с соавт. [9] извитости пуповин при двуплодной беременности, в зависимости от хориальности и зиготности. ИИП авторы оценивали при морфологическом изучении плаценты путем определения количества полных витков на 10 см пуповины: гипоизвитыми считались пуповины с менее чем 1 витком, а гиперизвитыми – с наличием более 3 витков на 10 см. В результате проведенного исследования N.K. Ayala с соавт. [9] не выявили статистически значимых различий в конкордантности вида извитости и места прикрепления пуповин при дихориальной и монохриальной, а также при монозиготной и дизиготной двойне (73,2 против 80,8% с р=0,399 и 71,4 против 80,8% с р=0,399 соответственно). Ранее A.J. Coetzee с соавт. [27] также не выявили значимых различий в значениях индекса извитости гиперизвитых пуповин при монохориальной и дихориальной плаценте (0,55 витков/см против 0,49 витков/см, р=0,2629).

В большом ряде работ отмечается наличие зависимости ИИП от возраста матери и паритета [18, 28]. При этом, в отдельных работах показана сильная корреляция между увеличением возраста матери и патологическими изменениями извитости пуповины [18]. M. Ezimokhai с соавт. [17] установили, что гиперизвитость пуповины встречалась чаще у беременных молодого возраста (младше 20 лет) и более старшего возраста (старше 35 лет). При многоплодной беременности, по сравнению с одноплодной в 3 раза чаще встречаются гипоизвитые пуповины [29].

Говоря о классификации нарушений извитости пуповины, следует указать на используемые для их определения статистические показатели в виде перцентилей (менее 10 и более 90), которые отражают общемедицинские принципы определения нормы и патологии. При этом считается, что нормальные значения ИИП находятся в пределах от 10 до 90 перцентили или соответственно в пределах 0,07–0,30 витков см [11]. Пуповины с индексом извитости менее 10 перцентили (или менее 0,07 витков/см) расцениваются, как гипоизвитые, а с индексом извитости более 90 перцентили (или более 0,30 витков/см) – как гиперизвитые (рис. 2). Неизвитые пуповины, по мнению M.W.M De Laat с соавт. [11], следует расценивать, как гипоизвитые. При этом, все гипоизвитые и гиперизвитые пуповины относятся, согласно современной международной классификации поражений плаценты [30], к ненормальным или патологическим изменениям пуповины, поскольку они чаще сочетаются с неблагоприятными перинатальными исходами [11, 31].

Следует отметить, что практическое применение критериев извитости пуповины в виде перцентилей для оценки конкретного наблюдения требует предварительного определения числовых пороговых значений индекса извитости, основанного на изучении достаточного объема аналогичных наблюдений. Именно данное обстоятельство лежит, на наш взгляд, в различных значениях пороговых показателей и, соответственно, определяет неоднозначный характер соотношения гипоизвитых и гиперизвитых пуповин, указываемых в литературе (табл. 2).

Так, количество гипоизвитых пуповин варьирует от 5,5 до 44%, количество же гиперизвитых пуповин колеблется от 5 до 35,25% (табл. 2). В большинстве анализируемых работ классификация вида извитости пуповин проводилась на основании расчета перцентилей. В этой связи в анализируемых работах отмечается существенная разница и в средних значениях индекса извитости в группе гипоизвитых и гиперизвитых пуповин.

Соответственно, в литературе указываются и различные значения индекса для гипоизвитых пуповин: 0,065 и менее витков/см [15], менее 0,03 витков/см [5], 0,1 и менее витков/см [7]. Соответственно, о гиперизвитости пуповины указывали значения индекса более 0,25 витков/см [5], 0,3 и более витков/см и более [7] и 0,319 и более витков/см [15].

Примечательно, что приведенные в таблице 2 данные получены, как в результате пренатального допплеровского исследования пуповины, так и при морфологическом исследовании «родившейся» плаценты. Большинство исследователей отмечает наличие сильной положительной корреляции в отношении получаемых результатов [11, 14]. В то же время в литературе имеются указания на отсутствие такой взаимосвязи [36]. По данным M. Maʼaeh с соавт. [42] коэффициент корреляции между количеством витков, установленных при УЗИ беременной во втором триместре и при морфологическом изучении плаценты после родов, составил лишь 0,3. При этом, среднее значение ИИП при УЗИ составило 0,481 витков/см, а при морфологическом исследовании пуповины – 0,261 витков/см. Соответственно, значения индекса извитости более 90 перцентили, указывающие на гиперизвитые пуповины, составили более 0,67 витков/см при УЗИ и более 0,30 при морфологическом исследовании. Одной из причин подобного состояния, по мнению авторов [42], могут быть изменения длины пуповины по мере развития беременности, особенно в первом триместре. Другой причиной, на наш взгляд, является различный методический подход к определению витков сосудов и самой пуповины.

Следует также добавить, что степень извитости пуповины зависит от массы плода, имея в виду плод с малой или большей для гестационного срока массой. J.M. Ndolo с соавт. [40] показали некоторые различия в характере распределения пуповин по степени извитости, определенной при помощи УЗИ беременных во втором триместре (табл. 3). По данным авторов, выявленные различия не были статистически значимыми. В то же время патологическая извитость пуповины имела значимую взаимосвязь с преждевременными родами [40].

Достаточно большое количество работ посвящено изучению ИИП при различных состояниях беременной и плода. L. Najafi с соавт. [43] на основании пренатального УЗИ беременных на сроках 18–23 и 37–41 недели гестации провели сравнительный анализ ИИП у пациенток с сахарным диабетом и гестационным сахарным диабетом. Авторы установили, средние значения ИИП имеют более низкие значения на более раннем сроке гестации (18–23 недель по сравнению с 37–41 неделями) и более высокие – у беременных, страдающих сахарным диабетом. При этом, количество гипоизвитых пуповин было значимо больше при гестационном сахарном диабете, по сравнению с наблюдениями сахарного диабета на обоих сроках исследования [43].

В исследовании M.N. Kalem с соавт. [4], основанном на анализе 380 беременных и их новорожденных, показаны изменения степени извитости пуповины в зависимости от ряда патологических состояний матери и плода. При этом авторы установили наличие статистически значимой положительной линейной зависимости значений ИИП с диаметром пуповины, насыщением пуповинной крови трансферрином, а также показателями состояния новорожденного на первой и пятой минутах по шкале Апгар.

Действительно, наиболее важным в клиническом плане является выяснение роли степени извитости пуповины в развитии неблагоприятных исходов беременности, родов и новорожденного.

По мнению большинства исследователей, наличие пуповины с отличными от нормы показателями извитости (гипоизвитой или гиперизвитой) сочетается с различными нарушениями течения беременности и развития плода, которые суммированы нами в таблицах 4 и 5.

Гипоизвитые пуповины в большей степени подвержены различного рода изгибам и перегибам и, соответственно, как острым, так и хроническим нарушениям кровотока по их сосудам. Именно поэтому гипоизвитость пуповины сочеталась с окрашиванием околоплодных вод меконием, дистрессом плода, маловодием, преждевременной отслойкой плаценты, преждевременными родами, низкой оценкой новорожденного по шкале Апгар на 1-й и 5-й минутах, а также более высоким уровнем внутриутробной гибели плода и мертворождения (табл. 4).

К сожалению, в настоящее время патологические изменения пуповины не могут фигурировать в качестве первоначальной причины перинатальной смерти. Более того, в сводных таблицах Росстата по причинам мертворождения и ранней неонатальной смерти, такие изменения представлены единой группой практически всех поражений пуповины, что не позволяет однозначно оценить роль каждой патологии пуповины в генезе смерти. Тем не менее, в целом по Российской Федерации патология пуповины способствовала наступлению мертворождения в 5,3% наблюдений [49], при этом она в 2 раза чаще была причиной гибели плода в интранатальном периоде, по сравнению с антенатальной смертью [50]. В случаях ранней неонатальной смерти патология пуповины фигурировала в 1,6% медицинских свидетельств о перинатальной смерти [51].

Возвращаясь к проблеме извитости, весьма интересным моментом оказалась установленная T. Chitra с соавт. [20] статистически значимая (р=030) ассоциация между гипоизвитостью пуповины и развитием преэклампсии. Аналогичные результаты были зарегистрированы в исследованиях, проведенных S. Gupta с соавт. [5]. В свою очередь, M. Ezimokhai с соавт. [17] также показали достоверную взаимосвязь между неизвитыми пуповинами (расцениваемыми, как крайняя форма гипоизвитости) и преэклампсией.

Наличие извитости пуповины со спиралевидным ходом кровеносных сосудов обеспечивает устойчивость к внешнему сжатию и скручиванию и, соответственно, поддержанию необходимого кровотока [5]. В гипоизвитых пуповинах чаще и легче возникают различного рода нарушения кровотока по ее сосудам. Развитие преэклампсии обусловлено неполноценным ремоделированием спиральных артерий матки с уменьшением васкуляризации ворсин, проявляющимся снижением маточно-плацентарного и внутриплацентарного кровотока [52, 53]. В этой связи любое дополнительное нарушение кровотока по пуповинным сосудам закономерно приведет к усугублению нарушений гемодинамики и прогрессированию заболевания. Именно поэтому, на наш взгляд, гипоизвитость пуповины чаще встречается при преэклампсии.

Гиперизвитость пуповины также сочеталась с окрашиванием околоплодных вод меконием, дистрессом плода, многоводием, задержкой роста плода, низкой оценкой новорожденного по шкале Апгар на 1-й и 5-й минутах, низким пондеральным индексом и более частыми перинатальными потерями (табл. 5). Достаточно часто гиперизвитость пуповины сочетается с тромбозом ее сосудов и сосудов хорионической площадки [54], а также с нарушениями созревания плаценты [48]. В этой связи M. Maʼaeh соавт. [42] считают целесообразным проводить в обязательном порядке оценку степени извитости пуповины у всех беременных во II триместре при УЗИ.

Справедливости ради следует отметить, что в литературе имеются указания и об отсутствии взаимосвязей между ненормальной извитостью пуповины и неблагоприятными состояниями плода и новорожденного. F.A. Jessop с соавт. [37] не нашли взаимосвязи с такими маркерами, как судороги, тяжелый ацидоз (pH менее 7,0 пуповинной крови) и гибель плода. В свою очередь, M.N. Kalem с соавт. [4] не выявили корреляций между ИИП и перинатальными исходами.

При этом, имеющиеся в литературе данные о более частом выявлении врожденных аномалий у плода при гипо- и гиперизвитости пуповины [21, 41], видимо, свидетельствуют о выраженных нарушениях эмбриогенеза в виде сочетанного развития аномалий у плода и в пуповине.

В то же время, говоря о роли нарушений извитости пуповины в генезе мертворождения, следует добавить, что одним из наиболее неблагоприятных моментов является, на наш взгляд, наличие в пуповине гипо- и гиперизвитых участков. Пограничный участок в таких наблюдениях может явиться местом перекрута пуповины с прекращением кровотока в ее сосудах с развитием внутриутробной гипоксии и, соответственно, причиной гибели плода [55].

Заключение

Таким образом, извитой спиралевидный вид пуповины и ход ее сосудов являются важными факторами, обеспечивающими оптимальный плацентарно-плодовый кровоток. Для количественной оценки степени извитости сосудов пуповины используется метод определения ИИП путем деления числа полных витков сосудов пуповины на общую длину пуповины в сантиметрах при УЗИ беременной и / или макроскопическом изучении плаценты сразу после родов. В нормальной пуповине 1 виток приходится на 5 см или 0,2 витка на 1 см. Пуповины с индексом извитости менее 10 перцентили (или менее 0,07 витков/см) расцениваются как гипоизвитые, а с индексом извитости более 90 перцентили (или более 0,30 витков/см) – как гиперизвитые. Гипоизвитые и гиперизвитые пуповины в большей степени подвержены как острым, так и хроническим нарушениям кровотока по их сосудам, а гипоизвитые – еще к различного рода изгибам и перегибам. Наличие пуповины с ненормальными показателями извитости (гипоизвитой или гиперизвитой) сочетается с различными нарушениями течения беременности и развития плода в виде окрашивания околоплодных вод меконием, маловодия, задержки роста плода, дистресса плода, преждевременной отслойки плаценты, преждевременных родов, низкой оценки новорожденного по шкале Апгар на 1-й и 5-й минутах, низкого пондерального индекса, а также более высокого уровня перинатальной смерти. В этой связи заслуживают внимания рекомендации о необходимости обязательного определения ИИП при УЗИ беременных.

References

  1. Милованов А.П. Патология системы мать-плацента-плод. М.: Медицина; 1999. 448с. Milovanov A.P. Pathology of the mother-placenta-fetus system. M.: Medicine, 1999. - 448 p. [in Russian]
  2. Щеголев А.И., Дубова Е.А., Павлов К.А. Морфология плаценты. М.; 2010. 46с. / Shchegolev A.I., Dubova E.A., Pavlov K.A. The morphology of the placenta. M., 2010. 46 p. [in russian]
  3. van Dijk C.C., Franx A., de Laat M.W., Bruinse H.W., Visser G.H., Nikkels P.G. The umbilical coiling index in normal pregnancy. J. Matern. Fetal Neonatal Med. 2002; 11(4): 280-3. DOI: 10.1080/jmf.11.4.280.283
  4. Kalem M.N., Kalem Z., Akgun N., Yuce E., Aktas H. Investigation of possible maternal and fetal factors which affect umbilical coiling index. J. Matern. Fetal Neonatal Med. 2017; Nov 6: 1-7. DOI: 10.1080/14767058.2017.1396311
  5. Gupta S., Faridi M.M.A., Krishnan J. Umbilical coiling index J. Obstet. Gynecol. India. 2006; 56(4): 315-9.
  6. Edmonds H.W. The spiral twists of the normal umbilical cord in twins and in singletons. Am. J. Obstet. Gynecol. 1954; 67: 102-20.
  7. Strong T.H., Jarles D.L., Vega J.S. Feldman D.B. The umbilical coiling index. Am. J. Obstet. Gynecol. 1994; 170(1, Pt 1): 29-32.
  8. Ohno Y., Terauchi M., Tamakoshi K. Perinatal outcomes of abnormal umbilical coiling according to a modified umbilical coiling index. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2016; 42(11): 1457-63. doi: 10.1111/jog.13092
  9. Ayala N.K., Ernst L.M., Miller E.S. Is umbilical coiling genetically determined? J. Perinatol. 2018; 38(6): 653-7. doi: 10.1038/s41372-018-0078-y.
  10. Ernst L.M., Minturn L., Huang M.H., Curry E., Su E.J. Gross patterns of umbilical cord coiling: Correlations with placental histology and stillbirth. Placenta. 2013; 34(7): 583-8. DOI: 10.1016/j.placenta.2013.04.002
  11. de Laat M.W., Franx A., van Alderen E.D., Nikkels P.G., Visser G.H. The umbilical coiling index, a review of the literature. J. Matern. Fetal Neonatal Med. 2005; 17(2): 93-100. DOI: 10.1080/14767050400028899
  12. Щеголев А.И., Бурдули Г.М., Дубова Е.А., Павлов К.А. Патология пупочного канатика. М.; 2011. 72с. [Shchegolev A.I., Burduli G.M., Dubova E.A., Pavlov K.A. Pathology of the umbilical cord. M.; 2011. 72 p. (in Russian)]
  13. Strong T.H. Jr., Elliott J.P., Radin T.G. Non-coiled umbilical blood vessels: a new marker for the fetus at risk. Obstet. Gynecol. 1993; 81(3): 409-11.
  14. Degani S., Lewinsky R.M., Berger H., Spiegel D. Sonographic estimation of umbilical coiling index and correlation with Doppler flow characteristics. Obstet. Gynecol. 1995; 86(6): 990-3.
  15. Rana J., Ebert G.A., Kappy K.A. Adverse perinatal outcome in patients with an abnormal umbilical coiling index. Obstet. Gynecol. 1995; 85(4): 573-7. DOI: 10.1016/0029-7844(94)00435-G
  16. Ercal T., Lacin S., Altunyurt S., Saygili U., Cinar O., Mumcu A. Umbilical coiling index: is it a marker for the foetus at risk? Br. J. Clin. Pract. 1996; 50(5):254-6.
  17. Ezimokhai M., Rizk D.E., Thomas L. Maternal risk factors for abnormal vascular coiling of the umbilical cord. Am. J. Perinatol. 2000; 17(8): 441-6. DOI: 10.1055/s-2000-13452
  18. de Laat M., Franx A., Bots M., Visser G.H., Nikkels P.G. Umbilical coiling index in normal and complicated pregnancies. Obstet. Gynecol. 2006; 107(5): 1049-55. DOI:10.1097/01.AOG.0000209197.84185.15
  19. Гагаев Ч.Г. Патология пуповины. Радзинский В.Е., ред. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2011. 96с. [Gagaev Ch.G. Umbilical cord pathology / Ed. V.E. Radziskiy. M.: GEOTAR-Media, 2011. 96 p. (in Russian)]
  20. Chitra T., Sushanth Y.S., Raghavan S. Umbilical coiling index as amarker of perinatal outcome: an analytical study. Obstet. Gynecol. Int. 2012; 2012: Article ID213689. DOI:10.1155/2012/213689
  21. Adesina K.T., Ogunlaja O.A., Olarinoye A.O., Aboyeji A.P., Akande H.J., Fawole A.A., Adeniran A.S. An observation of umbilical coiling index in a low risk population in Nigeria. J. Perinat. Med. 2018; 46(3): 333-9. DOI:10.1515/jpm-2017-0170
  22. Lacro R.V., Jones K.L., Benirschke K. The umbilical cord twist: direction, and relevance. Am. J. Obstet. Gynecol. 1987; 157(4, Pt 1): 833-8.
  23. Cromi A., Ghezzi F., Du¨rig P., Di Naro E., Raio L. Sonographic umbilical cord morphometry and coiling patterns in twin-twin transfusion syndrome. Prenat. Diagn. 2005; 25(9): 851-5. DOI: 10.1002/pd.1273
  24. Strong T.H. Jr., Finberg H.J., Mattox J.H. Antepartum diagnosis of noncoiled umbilical cords. Am. J. Obstet. Gynecol. 1994; 170(6):1729-33.
  25. Strong T.H. Jr., Manriquez-Gilpin M.P., Gilpin B.G. Umbilical vascular coiling and nuchal entanglement. J. Matern. Fetal Med. 1996; 5(6): 359-61. DOI: 10.1002/(SICI)1520-6661(199611/12)5:6<359::AID-MFM13>3.0.CO;2-C
  26. Hoffman J.D., Kleeman L., Kennelly K., Honey E., Reardon W. Three new families with recurrent male miscarriages and hypercoiled umbilical cord. Clin. Dysmorphol. 2015; 24(3): 128-31. DOI: 10.1097/MCD.0000000000000084
  27. Coetzee A.J., Castro E., Peres L.C. Umbilical cord coiling and zygosity: is there a link? Fetal Pediatr. Pathol. 2015; 34(5): 336-9. DOI: 10.3109/15513815.2015.1075634
  28. Feyi-Waboso P.A., Omo-Aghoja L.O. Umbilical cord coiling index in women of south-eastern Nigeria. J. Womens Health Issues Care. 2014; 3(4): 1-8.
  29. Steinl G.K., Gandelman J.S., Katzman P.J., Ru Y., Guillet R., Pressman E. et al. Umbilical cord coiling in high-risk pregnancies: associations with determinants of adverse birth outcomes and iron status. Pediatr. Dev. Pathol. 2018; 13: 1093526618770318. DOI: 10.1177/1093526618770318
  30. Щеголев А.И. Современная морфологическая классификация повреждений плаценты. Акушерство и гинекология. 2016; 4: 14-23. [Shchegolev A.I. Current morphological classification of damages to the placenta. Akusherstvo i ginekologiya/Obstetrics and gynecology. 2016; 4: 14-23. DOI: http://dx.doi.org/10.18565/aig.2016.4.16-23 (in Russian)]
  31. Patil N.S., Kulkarni S.R., Lohitashwa R. Umbilical cord coiling index and perinatal outcome. J. Clin. Diagn. Res. 2013; 7(8): 1675-7. DOI: 10.7860/JCDR/2013/5135.3224
  32. Qin Y., Lau T., Rogers M. Second-trimester ultrasonographic assessment of the umbilical coiling index. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2002; 20(5): 458-63. DOI: 10.1046/j.1469-0705.2002.00846.x
  33. Predanic M., Perni S.C., Chasen S.T., Baergen R.N., Chervenak F.A. Assessment of umbilical cord coiling during the routine fetal sonographic anatomic survey in the second trimester. J. Ultrasound Med. 2005; 24(2): 185-91.
  34. de Laat M., Franx A., Nikkels P.G., Visser G.H. Prenatal ultrasonographic prediction of the umbilical coiling index at birth and adverse pregnancy outcome. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2006; 28(5): 704-9. DOI: 10.1002/uog.2786
  35. Jo Y.S., Jang D.K., Lee G. The sonographic umbilical cord coiling in late second trimester of gestation and perinatal outcomes. Int. J. Med. Sci. 2011; 8(7): 594-8.
  36. Sharma B., Bhardwaj N., Gupta S., Gupta P.K., Verma A., Malviya K. Association of umbilical coiling index by colour Doppler ultrasonography at 18-22 weeks of gestation and perinatal outcome. J. Obstet. Gynaecol. India. 2012; 62(6): 650-4. DOI: 10.1007/s13224-012-0230-0
  37. Jessop F.A., Lees C.C., Pathak S., Hook C.E., Sebire N.J. Umbilical cord coiling: clinical outcomes in an unselected population and systematic review. Virchows Arch. 2014; 464(1): 105-12. DOI: 10.1007/s00428-013-1513-2
  38. Mittal A., Nanda S., Sen J. Antenatal umbilical coiling index as a predictor of perinatal outcome. Arch. Gynecol. Obstet. 2015; 291(4): 763-8. DOI: 10.1007/s00404-014-3456-5
  39. Narayan R., Saaid R., Pedersen L., Hyett J. Ultrasound assessment of umbilical cord morphology in the first trimester: a feasibility study. Fetal Diagn. Ther. 2015; 38(3): 212-7. DOI: 10.1159/000375159
  40. Ndolo J.M., Vinayak S., Silaba M.O., Stones W. Antenatal umbilical coiling index and newborn outcomes: cohort study. J. Clin. Imaging. Sci. 2017; 7: 21. DOI: 10.4103/jcis.JCIS_111_16
  41. Olaya-C M., Gil F., Salcedo J.D., Salazar A.J., Silva J.L., Bernal J.E. Anatomical pathology of the umbilical cord and its maternal and fetal clinical associations in 434 newborns. Pediatr. Dev. Pathol. 2018; 21(5): 467-74. doi: 10.1177/1093526618758204
  42. Ma’ayeh M., McClennen E., Chamchad D., Geary M., Brest N., Gerson A. Hypercoiling of the umbilical cord in uncomplicated singleton pregnancies. J. Perinat. Med. 2018; 46(6): 593-8. DOI: 10.1515/jpm-2017-0034
  43. Najafi L., Khamseh M.E., Kashanian M., Younesi L., Abedini A., Valojerdi A.E. et al. Antenatal umbilical coiling index in gestational diabetes mellitus and non-gestational diabetes pregnancy. Taiwan. J. Obstet. Gynecol. 2018; 57(4): 487-92. DOI: 10.1016/j.tjog.2018.04.033.
  44. Otsubo Y., Yoneyama Y., Suzuki S., Sawa R., Araki T. Sonographic evaluation of umbilical cord insertion with umbilical coiling index. J. Clin. Ultrasound. 1999; 27(6): 341-4.
  45. Machin G.A., Ackerman J., Gilbert-Barness E. Abnormal umbilical cord coiling is associated with adverse perinatal outcomes. Pediatr. Dev. Pathol. 2000; 3(5): 462-71. DOI: 10.1007/s100240010103
  46. Degani S., Leibovich Z., Shapiro I., Gonen R., Ohel G. Early second-trimester low umbilical coiling index predicts small for gestational-age fetuses. J. Ultrasound Med. 2001; 20(11): 1183-8.
  47. Kashanian M., Akbarian A., Kouhpayehzadeh J. The umbilical coiling index and adverse perinatal outcome. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2006; 95(1): 8-13. DOI: 10.1016/j.ijgo.2006.05.029
  48. de Laat M.W., van Alderen E.D., Franx A., Visser G.H., Bots M.L., Nikkels P.G. The umbilical coiling index in complicated pregnancy. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2007; 130(1): 66-72. DOI: 10.1016/j.ejogrb.2006.01.018
  49. Щеголев А.И., Туманова У.Н., Фролова О.Г. Региональные особенности мертворождаемости в Российской Федерации. В кн.: Актуальные вопросы судебно-медицинской экспертизы и экспертной практики в региональных бюро судебно-медицинской экспертизы на современном этапе. Рязань; 2013: 163-9. [Shchegolev A. I., Tumanova U. N., Frolova O. G. Regional features of stillbirths in the Russian Federation. Topical issues of forensic medical examination and expert practice in the regional Bureau of forensic medical examination at the present stage. Ryazan: 2013; 163-169. (in Russian)]
  50. Щеголев А.И., Туманова У.Н., Шувалова М.П., Фролова О.Г. Гипоксия как причина мертворождаемости в Российской Федерации. Здоровье, демография, экология финно-угорских народов. 2014; 3: 96-8. [Shchegolev А.I., Tumanova U.N., Shuvalova M.P., Frolova O.G. Hypoxia as a cause of stillbirth in the russian federation. Zdorov'e, demografiya, e'kologiya finno-ugorskix narodov. 2014; 3: 96-8. (in Russian)]
  51. Щеголев А.И., Павлов К.А., Дубова Е.А., Фролова О.Г. Ранняя неонатальная смертность в Российской Федерации в 2010 г. Архив патологии. 2013; 75(4): 15-9. [Shchegolev A. I., Pavlov K. A., Dubova E. A., Frolova O. G. Early neonatal mortality in the Russian Federation in 2010. Arxiv patologii. 2013; 4: 15-19. (in Russian)]
  52. Myatt L. Role of placenta in preeclampsia. Endocrine. 2002; 19(1): 103-11. DOI: 10.1385/ENDO:19:1:103
  53. Щеголев А.И., Дубова Е.А., Павлов К.А., Ляпин В.М., Куликова Г.В., Шмаков Р.Г. Морфометрическая характеристика терминальных ворсин плаценты при преэклампсии. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2012; 154(7): 104-7. [Shchegolev A.I., Dubova E.A., Pavlov K.A., Lyapin V.M., Kulikova G.V., Shmakov R.G. Morphometric characteristics of terminal villi of the placenta in pre-eclampsia. Bjulleten’ jeksperimental’noj biologii i mediciny. 2012; 7: 104-107 (in Russian)].
  54. Fox H. Pathology of the placenta. 3nd ed. Philadelphia: WB Saunders; 2007: 473-510.
  55. Павлов К.А., Дубова Е.А., Полянчикова О.Л., Щеголев А.И. Извитость пупочного канатика новорожденного. Акушерство и гинекология. 2011; 7-2: 78-82. [Pavlov K.A., Dubova E.A., Polyanchikova O.L., Shchegolev A.I. Tortuosity of the neonatal umbilical cord. Akusherstvo i gynekologiya (Obstetrics and Gynecology). 2011; 7-2: 78-82. (in Russian)]

Received 17.10.2018

Accepted 07.12.2018

About the Authors

Shchegolev, Aleksandr I., MD, professor, head of Morbid Anatomy, National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology named after Academician V.I. Kulakov, Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4. Tel: +74955314444. E-mail: ashegolev@oparina4.ru
Tumanova, Ulyana N., PhD, scientific researcher of Department of Morbid Anatomy, National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology and Perinatology named after Academician V.I. Kulakov, Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4. Tel: +74955314444. E-mail: ashegolev@oparina4.ru
Lyapin, Vyacheslav M., pathologist of Department of Morbid Anatomy, National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology named after Academician V.I. Kulakov, Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4 Tel: +74955314444. E-mail: v_lyapin@oparina4.ru

For reference: Shchegolev A.I., Tumanova U.N., Lyapin V.M. Umbilical cord coiling: definition, classification, clinical significance. Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2019; (2): 42-50. (in Russian)
http://dx.doi.org/10.18565/aig.2019.2.42-50

Similar Articles

By continuing to use our site, you consent to the processing of cookies that ensure the proper functioning of the site.