Scientific Center for Family Health and Human Reproduction Problems, Irkutsk, Russia
Uterine fibroids are benign monoclonal tumors that arise from smooth muscle cells of the myometrium. The studies currently focus on the risk factors for the development of uterine fibroids. Scientists are well aware of non-modifiable risk factors such as race, age of menarche, etc.; however, manageable risk factors are still poorly understood.
Objective: To classify the literature data on the search and assessment of the risk factors for uterine fibroids.
Materials and methods: A search was conducted for the sources published between 2013 and February 2024, represented in the PubMed database, and containing keywords that matched the search strategy. The bibliometric analysis was performed using software R (version R-4.3.2), RStudio (version 2023.09.1+494), and Bibliometrix library for R (version 4.1.3).
Results: The bibliometric analysis identified 23 articles that met the study parameters: 7 systematic reviews and meta-analyses, 15 literature reviews, and 1 article with the data of the randomized Mendeleev study. There is an increase in the number of publications starting from 2021. The West China Second Hospital and Shiraz University of Medical Sciences are the most frequent publishers of articles on this issue. Ciebiera M. is the most commonly cited author who studies risk factors for uterine fibroids.
Conclusion: The bibliometric analysis showed the main trends in the study of the risk factors for uterine fibroids. It also demonstrated the need for further retrospective, prospective and other types of research to identify modifiable risk factors for uterine fibroids for the prediction and prevention of their development.
Authors’ contributions: Babaeva N.I. – defining the search strategy, writing the article; Atalyan A.V. – methodology of bibliometric analysis, editing the article; Dmitriev V.Ya. – conducting bibliometric research, visualization of research results; Suturina L.V. – developing the concept, general supervision, editing the text of the article.
Conflicts of interest: Authors declare lack of the possible conflicts of interests.
Funding: The study was performed within the framework of the state assign-ments: “Pathophysiological mechanisms and genetic and metabolic predictors of reproductive health and longevity in different age, gender and ethnic groups” (No. 121022500180-6) and “Prediction of metabolic and psycho-emotional dis-orders in women of different age groups with hyperandrogenic disorders for the development of personalized approaches to prevention and treatment” (No. 1022040800022-7-3.2.2.2.:3.2.24).
For citation: Babaeva N.I., Atalyan A.V., Dmitriev V.Ya., Suturina L.V. Risk factors for uterine fibroids: a bibliometric analysis.
Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2024; (7): 145-149 (in Russian)
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2024.57
uterine fibroids
leiomyoma
prognostic factors
risk factors
predictors
diet
smoking
alcohol
obesity
bibliometric analysis
Миома матки, также известная как лейомиома, – доброкачественная опухоль, происходящая из мышечного слоя матки [1]. По данным систематических обзоров и метаанализов, показатель распространенности миомы матки колеблется от 4,5 до 68,6% [2]. Наиболее часто миома матки выявляется у женщин репродуктивного возраста; ее распространенность в среднем составляет 20–40% [3] и достигает максимума в возрасте 40–44 лет [4, 5]. Актуальность исследований, посвященных миоме матки, определяется не только ее значительной распространенностью, но и ассоциированными с данным заболеванием репродуктивными проблемами и снижением качества жизни. Кроме того, в практической деятельности миома матки является частой причиной инвазивных, в том числе хирургических вмешательств [6]. В связи с этим вызывают интерес факторы риска возникновения данного заболевания, оценка которых может быть основой для прогноза и профилактики. Опубликованы работы, в которых обсуждаются так называемые «немодифицируемые» факторы риска развития миомы матки, в том числе возраст менархе, паритет, раса, генетические факторы [7]. Например, имеются данные о том, что у женщин негроидной расы миому матки выявляют чаще, чем у белых [8]. Но закономерно больший интерес вызывают управляемые факторы риска: диета, алкоголь, курение, избыточная масса тела и ожирение, гиповитаминозы, физическая активность [9–11]. Так, имеются данные о протективном действии на развитие миомы матки диеты с употреблением овощей и фруктов; тогда как избыточная масса тела является фактором риска данного заболевания. В то же время статистически значимого протективного воздействия физической активности женщин на развитие миомы матки выявлено не было [11]. Остается открытым вопрос о роли курения и алкоголя как потенциальных факторов риска развития миомы матки [12, 13]. В связи с вышеизложенным многие исследователи считают необходимым проведение дальнейших когортных исследований для выявления значимых управляемых факторов риска.
В последние годы для оценки основных трендов и перспектив научных исследований все чаще применяется метод библиометрического анализа, который позволяет изучить состояние проблемы в любой области знаний с использованием академических баз данных и специального программного обеспечения (https://www.bibliometrix.org). Целью данного библиометрического анализа была систематизация данных публикаций, посвященных поиску и оценке факторов риска миомы матки.
Материалы и методы
Источники данных и стратегия поиска. Библиометрический анализ был проведен на основании поиска литературных данных в базе PUBMED. Поиск осуществлялся с помощью следующих ключевых слов: ((uterine fibroid) OR (uterine myoma) AND ((risk factor) OR (prognostic factor) OR (predictor) OR (diet) OR (alcohol) OR (smoking) OR (Caffeine) OR (BMI) OR (Obesity)) NOT ((fibroid polyps)) NOT ((Bartholin gland)) NOT ((leiomyosarcoma)) NOT ((Sarcoma)) NOT ((adenomyosis)) NOT ((Hysterectomy)) NOT ((infertility)) NOT (Embolization) NOT ((lipoleiomyoma)) NOT ((angioleiomyoma)) NOT ((magnetic resonance-guided)) NOT ((cell-free nucleic acids)) NOT ((uvea)) NOT ((enucleation)) NOT ((intravenous)) NOT ((Ulipristal Acetate)) NOT ((Fumarate Hydratase)) NOT ((doppler))NOT ((ablation)) NOT ((extirpation)) NOT ((progesterone)) NOT ((pharmacological treatment)) NOT ((Calcifying fibrous)) NOT ((gastrointestinal)) NOT ((laparoscopy)) NOT ((acupuncture)) NOT ((vulvar)) NOT ((expulsion)). Поиск производился среди статей, опубликованных в период с 2013 г. по февраль 2024 г.
Извлечение и сбор данных. Все данные были загружены в виде формата PubMed для источника PUBMED. Для достоверности и убежденности в правильном выборе статей каждая статья была проверена и проанализирована вручную.
Библиометрический анализ. Библиометрический анализ проводился с помощью R (version R-4.3.2), RStudio (version 2023.09.1+494) и Bibliometrix library for R (version 4.1.3). Данное программное обеспечение представляет собой полноценный инструмент, не требующий подключения сторонних ресурсов. Для анализа и построения графиков в R Studio загружалась библиотека Bibliometrix, а затем применялась функция biblioshiny для получения доступа к веб-приложению, в котором непосредственно проводился библиометрический анализ. Во вкладке «Data» в разделе «Load Data» был импортирован файл с собранными данными в формате PubMed. Для получения русскоязычной версии графиков проводили их перестроение при помощи библиотек matplotlib (version 3.8.3) и geopandas (version 0.14.3), данные для которых загружались при помощи pandas (version 2.2.0). Код был интерпретирован на Python версии 3.12.0.
Результаты и обсуждение
В ходе проведения библиометрического анализа нами было найдено 15 литературных обзоров, 1 Менделеевское рандомизированное исследование и 7 систематических обзоров и метаанализов, посвященных миоме матки и факторам риска ее развития.
Анализируя полученные результаты библиометрического анализа, можно выделить периоды низкой публикационной активности (с 2013 по 2016 гг. и с 2018 по 2020 гг.) и рост количества тематических публикаций в 2017 г., а также в 2021–2023 гг. (рис. 1).

Наибольшее количество статей по изучаемой тематике было опубликовано в журнале Nutrients, а немного меньше в таких изданиях, как Fertility and Sterility, International Journal of Molecular Sciences и Reproductive Sciences (рис. 2).

Ведущими учреждениями, в которых выполнено наибольшее количество опубликованных работ о миоме матки и ее факторах риска, являются Вторая западная больница Китая (Сычуань, Китай) и Ширазский университет медицинских наук (Шираз, Иран); следующие позиции по публикационной продуктивности занимают Центр последипломного медицинского образования (Варшава, Польша) и Медицинская школа Джона Хопкинса (Балтимор, Мэриленд) (рис. 3).
Среди исследователей, занимающихся изучением факторов риска развития миомы матки, самым цитируемым признан Ciebiera M., который является автором 7 статей. Дальше по количеству статей можно выделить Jakiel G. и Al-Hendy A., имеющих по 3 статьи по данной проблеме (рис. 4).

Анализ ключевых слов является одним из самых распространенных способов выявления основных тем данной области. В нашем анализе из 23 статей было извлечено 50 ключевых слов, среди них наиболее часто встречались такие слова, как «женщины» (17%), «люди» (17%), «факторы риска» (9%), «заболеваемость» (3%), «лейомиома/эпидемиология» (2%), «неоплазия матки» (2%), «диета» (2%), «овощи» (2%) и некоторые другие реже встречающиеся слова.
Согласно полученным данным, большое количество исследований было посвящено преимущественно изучению немодифицируемых факторов риска миомы матки; тогда как число исследований управляемых факторов риска увеличилось только в последнее десятилетие.
С 2013 г. мы видим рост публикаций, среди которых встречаются исследования неуправляемых, генетических, факторов риска миомы матки; при этом обсуждаются и модифицируемые факторы, например, связанные с влиянием микробиоты и наличием бесплодия [14–20]. К протективным факторам относительно миомы, по мнению Yang Q., Ciebiera M. et al., относится прием комбинированных оральных контрацептивов [21].
Ожирение и факторы, связанные с питанием, также находятся в поле зрения исследователей, оценивающих предикторы миомы матки. Доказано, что употребление в пищу овощей и фруктов является протективным фактором относительно развития миомы матки [11]; тогда как гиповитаминоз D и повышенный индекс массы тела – это факторы риска [22–24]. Один из наиболее цитируемых авторов, которого мы уже упоминали в нашей статье, в ходе ретроспективного исследования провел мультифакториальный анализ, в котором продемонстрировал влияние уровней витамина D, трансформирующего фактора роста β3, а также семейного анамнеза и наличия ожирения как факторов риска миомы матки [25]. В то же время, основываясь на данных различных систематических обзоров и метаанализов, можно сделать вывод о необходимости рандомизированных клинических исследований для оценки протективного действия приема витамина D [26].
Согласно данным Yang Q., Ciebiera M. et al., повышенная концентрация витамина Е, которая ранее считалась протективным фактором, связана с множеством побочных эффектов. Имеются сведения о том, что употребление молока и соевых бобов также может быть связано с повышенным риском развития миомы матки. Эти данные до настоящего времени вызывают массу сомнений и остаются дискутабельными [21].
Заключение
На основании проведенного библиометрического анализа показаны основные тенденции изучения факторов риска развития миомы матки и продемонстрирована необходимость дальнейших ретроспективных, проспективных и иных видов исследований с целью выявления модифицируемых факторов риска миомы для прогнозирования и профилактики ее развития.
- Kubik-Huch R.A., Weston M., Nougaret S., Leonhardt H., Thomassin-Naggara I., Horta M. et al. European Society of Urogenital Radiology (ESUR) guidelines: MR imaging of leiomyomas. Eur. Radiol. 2018; 28(8): 3125-37. https://dx.doi.org/10.1007/s00330-017-5157-5.
- Stewart E.A., Cookson C.L., Gandolfo R.A., Schulze-Rath R. Epidemiology of uterine fibroids: a systematic review. BJOG. 2017; 124(10): 1501-12. https://dx.doi.org/1010.1111/1471-0528.14640.
- Адамян Л.В. Миома матки: диагностика, лечение и реабилитация. Клинические рекомендации (протокол). М., 2015. [Adamyan L.V. Uterine fibroids: diagnosis, treatment and rehabilitation. Clinical guidelines (protocol). Moscow; 2015. (in Russian)].
- Whiteman M.K., Kuklina E., Jamieson D.J., Hillis S.D., Marchbanks P.A. Inpatient hospitalization for gynecologic disorders in the United States. Am. J. Obstet. Gynecol. 2010; 202(6): 541.e1-6. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2009.12.013.
- Atalyan A.V., Suturina L.V., Nadeliaeva I.G., Lazareva L.M., Shari-fulin E.M.,Danusevich I.N. Prevalence of uterine fibroids in women in Eastern Siberia: a cross-sectional study. Int. J. Biomed. 2021; 11(4): 515-8. https://dx.doi.org/10.21103/Article11(4)_OA18.
- Daniels J., Middleton L.J., Cheed V., McKinnon W., Rana D., Sirkeci F. et al. Uterine artery embolisation versus myomectomy for premenopausal women with uterine fibroids wishing to avoid hysterectomy: the FEMME RCT. Health Technol. Assess. 2022; 26(22): 1-74. https://dx.doi.org/10.3310/ZDEG6110.
- Wise L.A., Laughlin-Tommaso S.K. Epidemiology of uterine fibroids: from menarche to menopause. Clin. Obstet. Gynecol. 2016; 59(1): 2-24. https://dx.doi.org/10.1097/GRF.0000000000000164.
- Yu O., Scholes D., Schulze-Rath R., Grafton J., Hansen K., Reed S.D. A US population-based study of uterine fibroid diagnosis incidence, trends, and prevalence: 2005 through 2014. Am. J. Obstet. Gynecol. 2018; 219(6):591.e1-591.e8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2018.09.039.
- Paffoni A., Somigliana E., Vigano' P., Benaglia L., Cardellicchio L., Pagliardini L. et al. Vitamin D status in women with uterine leiomyomas. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2013; 98(8): E1374-8. https://dx.doi.org/10.1210/jc.2013-1777.
- Wise L.A., Palmer J.R., Harlow B.L., Spiegelman D., Stewart E.A., Adams-Campbell L.L. et al. Risk of uterine leiomyomata in relation to tobacco, alcohol and caffeine consumption in the Black Women's Health Study. Hum. Reprod. 2004; 19(8): 1746-54. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/deh309.
- He Y., Zeng Q., Dong S., Qin L., Li G., Wang P. Associations between uterine fibroids and lifestyles including diet, physical activity and stress: a case-control study in China. Asia Pac. J. Clin. Nutr. 2013; 22(1): 109-17. https://dx.doi.org/10.6133/apjcn.2013.22.1.07.
- Keizer A.L., Semmler A., Kok H.S., van Kesteren P.J M., Huirne J.A.F., Hehenkamp W.J.K. Modifiable prognostic factors in uterine fibroid development: a systematic review of literature. J. Obstet. Gynaecol. 2024; 44(1): 2288225. https://dx.doi.org/10.1080/01443615.2023.2288225.
- Takala H., Yang Q., El Razek A.M.A., Ali M., Al-Hendy A. Alcohol consumption and risk of uterine fibroids. Curr. Mol. Med. 2020; 20(4): 247-58. https://dx.doi.org/10.2174/1566524019666191014170912.
- Цыренов Т.Б., Даржаев З.Ю., Сутурина Л.В., Лабыгина А.В., Павлова В.П., Ринчиндоржиева М.П., Шипхинеева Т.И. Гормонозависимые гинекологические заболевания у бесплодных женщин основных этнических групп Республики Бурятия. Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2013; 4(92): 74-6. [Tsyrenov Т.B., Darzhaev Z.Yu., Suturina L.V., Labygina A.V., Pavlova V.P., Rinchindorzhieva M.P., Shipkhineeva T.I. Hormone-dependent gynecological diseases in infertile women of the main ethnic groups of the Republic of Buryatia. Bulletin of ESSC SB RAMS. 2013; 4(92): 74-6. (in Russian)].
- Qu Y., Chen L., Guo S., Liu Y., Wu H. Genetic liability to multiple factors and uterine leiomyoma risk: a Mendelian randomization study. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2023; 14: 1133260. https://dx.doi.org/10.3389/fendo.2023.1133260.
- Mu X., Du X., Yao K., Zhao J., Bian C., Wang Q. et al. Association between HSD17B1 rs605059 polymorphisms and the risk of uterine diseases: a systemic review and meta-analysis. Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2015; 8(6): 6012-8.
- Korczynska L., Zeber-Lubecka N., Zgliczynska M., Zarychta E., Zareba K., Wojtyla C. et al. The role of microbiota in the pathophysiology of uterine fibroids - a systematic review. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2023; 13: 1177366. https://dx.doi.org/10.3389/fcimb.2023.1177366.
- Ступко Е.Е., Шулунов С.С., Шенин В.А., Лабыгина А.В., Сутурина Л.В., Коваленко И.И. Полиморфизм генов GSTM1, GSTT1 и GSTP1 у женщин с миомой матки. Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2010; 6(76) Часть 2: 63-6. [Stupko E.E., Shulunov S.S., Shenin V.A., Labygina A.V., Suturina L.V., Kovalenko I.I. Polymorphism of GSTM1, GSTT1 and GSTP1 genes in women with uterine myoma. Bulletin of ESSC SB RAMS. 2010; 6(76) Pt 2: 63-6.(in Russian)].
- Сутурина Л.В., Скляр Н.В., Лабыгина А.В., Коваленко И.И., Ильин В.П., Шолохов Л.Ф. Некоторые гормонально-метаболические маркеры нарушений репродуктивной функции у женщин с миомой матки. Доктор.Ру. 2009; 6(50): 18-21. [Suturina L.V., Sklyar N.V., Labygina A.V., Kovalenko I.I., Ilyin V.P., Sholokhov L.F. Hormonal and metabolic markers of disordered reproductive function in females with uterine myoma. Doctor.Ru. 2009; 6(50): 18-21. (in Russian)].
- Пономаренко И.В., Полоников А.В., Чурносов М.И. Полиморфные локусы гена LHCGR, ассоциированные с развитием миомы матки. Акушерство и гинекология. 2018; 10: 86-91. [Ponomarenko I.V., Polonikov A.V., Churnosov M.I. Polymorphic LHCGR gene loci associated with the development of uterine fibroids. Obstetrics and Gynecology. 2018; (10): 86-91. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2018.10.86-91.
- Yang Q., Ciebiera M., Bariani M.V., Ali M., Elkafas H., Boyer T.G. et al. Comprehensive review of uterine fibroids: developmental origin, pathogenesis, and treatment. Endocr. Rev. 2022; 43(4): 678-719. https://dx.doi.org/10.1210/endrev/bnab039.
- Kumari R., Nath B., Kashika, Gaikwad H.S., Sharma M. Association between serum vitamin D level and uterine fibroid in premenopausal women in Indian population. Drug Discov. Ther. 2022; 16(1): 8-13. https://dx.doi.org/10.5582/ddt.2021.01019.
- Yang Y., He Y., Zeng Q., Li S. Association of body size and body fat distribution with uterine fibroids among Chinese women. J. Womens Health (Larchmt). 2014; 23(7): 619-26. https://dx.doi.org/10.1089/jwh.2013.4690.
- Пономаренко М.С., Решетников Е.А., Пономаренко И.В., Чурносов М.И. Факторы риска развития миомы матки. Акушерство и гинекология. 2024; 3: 20-7. [Ponomarenko M.S., Reshetnikov E.A., Ponomarenko I.V., Churnosov M.I. Risk factors for uterine fibroids. Obstetrics and Gynecology. 2024; (3): 20-7. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2023.275.
- Ciebiera M., Włodarczyk M., Słabuszewska-Jóźwiak A. Nowicka G., Jakiel G. Influence of vitamin D and transforming growth factor β3 serum concentrations, obesity, and family history on the risk for uterine fibroids. Fertil. Steril. 2016; 106(7): 1787-92. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2016.09.007.
- Ciebiera M., Ali M., Prince L., Zgliczyński S., Jakiel G., Al-Hendy A. The significance of measuring vitamin D serum levels in women with uterine fibroids. Reprod. Sci. 2021; 28(8): 2098-109. https://dx.doi.org/10.1007/s43032-020-00363-8.
Received 10.07.2024
Accepted 16.07.2024
Natalia I Babaeva, Junior Researcher at the Laboratory of Gynecological Endocrinology, Scientific Center for Problems of Family Health and Human Reproduction,
664003, Russia, Irkutsk, Timiryazeva str., 16, +7(3952)20-76-36,
miracle_909@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-7604-6246
Alina V. Atalyan, PhD, Senior Researcher at the Laboratory of Socially Significant Problems of Reproductology, Scientific Center for Family Health Problems and Human Reproduction, 664003, Russia, Irkutsk, Timiryazev str., 16, +7(3952)20-76-36,
alinaa@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-3407-9365
Vsevolod Ya. Dmitriev, Research Assistant at the Functional Group of Information Systems and Biostatistics, Research Center for Family Health and Human Reproduction, 664003, Russia, Irkutsk, Timiryazeva str., 16, +7(3952)20-76-36,
dmitriew.vsevolod@yandex.ru, https://orcid.org/0009-0006-1945-2105
Larisa V. Suturina, Dr. Med. Sci., Professor, Head of the Department of Reproductive Health, Scientific Center for Family Health Problems and Human Reproduction,
664003, Russia, Irkutsk, Timiryazeva str., 16, +7(3952) 20-76-36,
lsuturina@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-6271-780
Corresponding author: Natalia I. Babaeva,
miracle_909@mail.ru