Echographic characteristics of the anatomy of the brain in very preterm infants

Chugunova L.A., Narogan M.V., Voevodin S.M.

Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology, Ministry of Health of Russia, Moscow 117997, Ac. Oparina str. 4, Russia
The review gives the data of international studies of brain structures by neurosonography (NSG) in very preterm infants. It lends support to the importance of its use in this category of babies as a noninvasive high-tech technique that allows the differential diagnosis of different brain abnormalities just in the first days of life, by predicting further neurological development. The authors point out that there is a need to introduce 3D/4D HSG for the evaluation of postnatal neuroontogenesis in very preterm neonates in order to qualitatively monitor the therapy performed during resuscitation.

Keywords

neurosonography
very preterm infant
brain

Недоношенность продолжает оставаться важной медицинской и социальной проблемой. Преждевременные роды (до 37 недель гестации) в развитых странах по различным данным составляют 5–12% всех родов [1, 2]. В нашей стране количество детей, родившихся преждевременно, составляет около 6% [3]. Глубоко недоношенные дети (гестационный возраст менее 32 недель) имеют наибольшие риски развития различных заболеваний и осложнений, как в период новорожденности, так и в течение всей жизни, по сравнению с доношенными детьми [3–6]. Особое внимание уделяется проблеме последующего неврологического и когнитивного развития глубоко недоношенных детей. Дети, родившиеся недоношенными, находятся в группе высокого риска по нарушению памяти, сна, дефициту внимания и поведенческим расстройствам [7, 8]. Среди наиболее неблагоприятных исходов со стороны нервной системы выделяют детский церебральный паралич, нейросенсорную слепоту, тугоухость, задержку умственного развития, гидроцефалию и эпилепсию [9, 10].

Одной из важных составляющих ведения недоношенного новорожденного является оценка структурного состояния его головного мозга, что в настоящее время проводится прежде всего с помощью нейросонографии (НСГ). НСГ является неинвазивным методом визуализации головного мозга, который можно проводить уже в первые часы после рождения и контролировать состояние головного мозга в динамике в условиях отделения реанимации и интенсивной терапии, когда отсутствует возможность какой-либо транспортировки ребенка [5, 6].

НСГ имеет ограничения в исследовании поверхностных структур головного мозга, процессов миелинизации, а также при наличии малых размеров акустических окон. В то же время при НСГ можно выявить ряд изменений в структуре головного мозга, которые хуже визуализируются при использовании других методов визуализации: магнитно-резонансной томографии (МРТ) или компьютерной томографии (КТ) головного мозга. К таким изменениям относятся лентикуло-стриарная васкулопатия, кальцификаты, субэпиндимальные кисты и аномалии сосудистых сплетений [1].

В поздние сроки внутриутробного периода протекают интенсивные процессы созревания головного мозга, включающие в себя формирование извилин, миелинизацию, клеточную миграцию, обратное развитие герминативного матрикса, увеличение объема, массы и поверхностной площади мозга. В случае рождения глубоко недоношенного ребенка данные стадии развития происходят уже в постнатальном периоде, на протяжении первых месяцев внеутробной жизни. По мнению L.M. Leijer, для оценки структурного развития головного мозга недоношенного ребенка необходимо проводить повторные ультразвуковые исследования и полученные результаты соотносить с нормативами, характерными для того или иного гестационного возраста [1].

Ликворосодержащая система

Согласно данным исследования О.Е. Озеровой, С.М. Воеводина, ширина лобных рогов и высота тел боковых желудочков существенно не отличались у новорожденных с различным гестационным возрастом (25–42 недели), составляя 0–4 мм [11]. Асимметрия лобных рогов, не превышающая 2 мм, рассматривалась как вариант нормы. Было отмечено, что размеры 3-го и 4-го желудочков у глубоко недоношенных детей несколько меньше чем у доношенных новорожденных, составляя 0–2 мм для ширины 3-го желудочка, 4–7 мм для ширины 4-го желудочка и 1–4 мм для передне-заднего его размера, что было сопоставимо с результатами исследований других авторов [12, 13]. Кроме того, максимальная величина таламо-затылочного размера боковых желудочков может находиться в пределах 19–24 мм. После рождения у глубоко недоношенных детей размеры латеральных желудочков увеличиваются, так что к постконцептуальному возрасту доношенной беременности они несколько превышают средние размеры, характерные для доношенных новорожденных. Эти различия могут сохраняться и в дальнейшем – у детей и подростков [14]. Однако существенного клинического значения изолированного небольшого расширения желудочковой системы у недоношенных детей не найдено [15]. Некоторые исследователи считают, что анатомия затылочного рога является индивидуальной, зависит от глубины шпорной борозды и меняется со сроком гестации [16].

У глубоко недоношенных детей в коронарной и сагиттальной проекциях хорошо визуализируется полость прозрачной перегородки, которая формирует медиальную стенку боковых желудочков и распространяется от мозолистого тела до столбов свода. Считается, что ее поперечный размер в норме не превышает 10 мм для любого возраста [17]. Задняя часть полости прозрачной перегородки известна как полость Верге. Как правило, полость прозрачной перегородки и полость Верге связаны, их облитерация происходит после 24 недели гестации в направлении сзади вперед. К сроку доношенной беременности, полость Верге обычно уже не визуализируется, а полость прозрачной перегородки может сохраняться в течение еще нескольких недель у 50% новорожденных [17]. Следует заметить, что отсутствие облитерации полости Верге к доношенному сроку не является патологическим признаком [18].

В редких случаях в сагиттальной проекции можно увидеть дополнительную анэхогенную структуру, расположенную выше сосудистого сплетения 3 желудочка и ниже ножек свода – полость промежуточного паруса (cavum veli interpositi). Полагают, что ее образование связано с ненормальным разделением ножек свода [19].

Эхографически размеры субарахноидального пространства у глубоко недоношенных новорожденных в норме составляют до 3,5 мм [20]. Отдельно измеряется Большая затылочная цистерна (cisterna magna), являющаяся частью субарахноидального пространства. Ее размеры вариабельны как у плодов 3-го триместра беременности, так и у новорожденных детей и, по мнению различных авторов, могут находиться в пределах 2–11 мм. Примерно у 1% детей встречаются увеличенные размеры большой цистерны – mega cisterna magna, которая может ассоциироваться с разнообразной патологией, однако в случаях отсутствия других патологических признаков изолированная mega cisterna magna не имеет клинического значения [21, 22].

Герминативный матрикс

Герминативный матрикс, располагающийся в области стенок боковых и третьего желудочков, является структурой, продуцирующей нейробласты и глиобласты. Возможность визуализации герминативного матрикса при НСГ является спорной. В большинстве случаев мы не встретили в литературе данных о визуализации данной структуры при НСГ. Однако существует мнение, что у глубоко недоношенных новорожденных герминативный матрикс может быть оценен при НСГ в виде вытянутой овальной структуры, лежащей над головкой хвостатого ядра кпереди от таламокаудальной вырезки [6].

Наличие множества тонкостенных сосудов в герминативном матриксе у глубоко недоношенных детей является одним из факторов, обусловливающих высокий риск кровоизлияний в область герминативного матрикса и интравентрикулярно (периинтравентрикулярные кровоизлияния). Периинравентрикулярные кровоизлияния встречаются с частотой 15–44% у детей, рожденных с массой тела менее 1500 г, развиваясь, как правило, в первые трое суток жизни. При НСГ эти кровоизлияния визуализируются в виде гиперэхогенных образований поверх головки хвостатого ядра, в таламокаудальной вырезке, а при распространении интравентрикулярно – внутри тех или иных отделов желудочковой системы [6].

Белое вещество

Известно, что на эхограммах головного мозга недоношенных детей имеется билатеральное симметричное повышение эхогенности белого вещества перивентрикулярных областей. Как правило, интенсивность эхогенности этих областей ниже в сравнении с эхогенностью сосудистых сплетений головного мозга. По мнению некоторых авторов, данные гиперэхогенные зоны анатомически коррелируют с областями миграции нейронов. Уменьшение интенсивности эхогенности перивентрикулярных областей по мере роста недоношенного ребенка отражает процесс созревания белого вещества головного мозга [1].

Однако повышение эхогенности в перивентрикулярных областях у глубоко недоношенных детей может быть связано и с их ишемическим повреждением. В этом случае в течение последующих 1–2 недель развивается кистозная трансформация зон повреждения, именуемая перивентрикулярной лейкомаляцией, которая хорошо диагностируется с помощью НСГ [23, 24]. В по­следующем, через несколько месяцев, кисты спадаются, отмечается уменьшение объемов структур головного мозга и викарное расширение размеров ликворосодержащих пространств [25, 26].

Таким образом, необходимо правильно интерпретировать перивентрикулярное повышение эхогенности, выявляемое при НСГ, с целью дифференцировки естественного течения процессов созревания белого вещества головного мозга и его патологических изменений, что возможно при динамическом эхографическом наблюдении.

Таламус и базальные ганглии

С 70–80-х годов в зарубежной литературе встречается подробное эхографическое описание подкорковых структур серого вещества головного мозга [27, 28]. Так T.P. Naidich и соавт. в своих работах выделили 4 зоны эхогенности ганглиоталамической области при исследовании головного мозга в парасагитальной плоскости. Первая гиперэхогенная зона соответствует головке хвостатого ядра. Вторая гипоэхогенная зона включает в себя бледный шар чечевицеобразного ядра, колено внутренней капсулы и ножки мозга. Третья гиперэхогенная зона – это вентральная и латеральная группы ядер таламуса. Четвертой гипоэхогенной зоной является подушка таламуса. По мнению авторов, поражение каких-либо ядер таламуса проявляется локальным повышением эхогенности в соответствующих зонах [28].

Для эхографической картины головного мозга глубоко недоношенных новорожденных характерна повышенная эхогенность базальных ганглиев. По мнению некоторых авторов, такое билатеральное диффузное повышение эхогенности отражает естественный процесс созревания серого вещества подкорковых структур [5]. В 1991 году в своем исследовании С.М. Воеводин, О.Е. Озерова проводили сравнение эхогенности хвостатого ядра и таламуса у недоношенных новорожденных [11]. В 25–26 недель гестации эхогенность хвостатого ядра была выше, чем таламуса, а в 27–32 недели эхогенность обеих структур становилась одинаковой. В большинстве случаев после 33 недель и вплоть до доношенного срока хвостатое ядро имело более низкую эхогенность, чем таламус. Данные параметры могут служить своеобразным маркером для определения соответствия развития головного мозга недоношенного ребенка гестационному возрасту. Кроме того, в ряде исследований у глубоко недоношенных детей был выявлен меньший объем базальных ганглиев к постконцептуальному возрасту 40 недель по сравнению с доношенными новорожденными [29].

Нередкими изменениями, которые находят у новорожденных в подкорковых структурах, являются линейные би- или унилатеральные образования в проекции таламостриарных сосудов. Одно из названий данных изменений – лентикулостриарная васкулопатия. Лентикулостриарная васкулопатия у глубоко недоношенных детей встречается реже, чем у доношенных. Также обнаружено, что этот феномен чаще выявляется при многоплодной беременности. По некоторым данным частота лентикулостриарной васкулопатии среди доношенных новорожденных составляет 1,8–5,8%, а среди глубоко недоношенных новорожденных – до 4,6% [30, 31]. Этиологию ее связывают с большим количеством разнообразных факторов (внутриутробные инфекции, болезни обмена веществ, генетические нарушения) [30, 31].

Существует ранняя, выявленная в первые 10 дней жизни, и поздняя лентикулостриарная васкулопатия. Считают, что ранняя форма более характерна для доношенных новорожденных, в то время как поздняя – для недоношенных [32, 33].

Результаты гистологических исследований лентикулостриарной васкулопатии достаточно противоречивы. По мнению одних исследователей, это явление не сопровождается какими-либо периваскулярными изменениями лентикулостриарных сосудов, в то время как другие авторы описывают интрамуральное или периваскулярное скопление аморфного базофильного вещества в лентикулостриальных сосудах в сочетании с их минерализацией, диффузной микрокальцификацией и истончением стенок [1].

Клиническое значение лентикулостриарной васкулопатии до конца не изучено. Ряд исследователей отмечают возможную ассоциацию выявленных изменений с более низкими показателями последующего когнитивного развития детей, в то время как другие не выявили подобной взаимосвязи [1, 31–33].

Кора головного мозга

Образование борозд является одним из признаков созревания коры головного мозга. Формирование коры головного мозга включает в себя три частично пересекающиеся во времени стадии: пролиферацию недифференцированных клеток, миграцию нейробластов, клеточную дифференциацию [34]. Нарушение этих стадий вследствие генетических дефектов и/или воздействия вредных факторов может привести к мальформациям развития коры, определяющие неблагоприятный прогноз для неврологического развития ребенка [34–37]. К наиболее часто встречаемым аномалиям развития коры головного мозга относят такие кортикальные дисплазии, как лиссэнцефалию (агирия), пахигирию, микрополигирию, шизэнцефалию, гетеротопию и трансмантийную дисплазию. Они могут носить очаговый или генерализованный характер [34, 36]. За исключением шизэнцефалии, которая выглядит как щель головного мозга, эхографическая диагностика других аномалий коры у глубоко недоношенных детей не разработана и крайне ограничена.

Несмотря на большое количество публикаций в мировой литературе, посвященных патологии коры головного мозга, эхографические данные о нормальном поэтапном формировании борозд головного мозга у плодов и новорожденных различного гестационного возраста единичны и в некоторых случаях противоречивы.

Известно, что созревание борозд и извилин происходит в определенной последовательности. При этом эхографическое выявление борозд головного мозга не совпадает с их анатомическим развитием, и эта разница может составлять от 2 до 7 недель [38–40].

В 1989 г. T.A. Slagle и соавт. с помощью эхографии изучили внутриутробное развитие поясной борозды головного мозга у 221 плодов в период с 24-й до 40-й недели беременности [39]. В сроки от 24 до 28 недель гестации данная борозда была определена как фрагментированное «эхо». В течение последующих недель отмечалось слияние данных фрагментов в единое линейное «эхо». Далее начинали постепенно появляться ответвления от первичной борозды, которые к концу беременности представляли собой сложный рисунок. Выявленная в работе последовательность внутриутробного формирования поясной борозды была сопоставима с результатами, полученными в данной работе при постнатальном серийном ультразвуковом исследовании 114 младенцев, рожденных в сроке 32 и менее недель гестации.

В 1991 году С.М. Воеводин, О.Е. Озерова с помощью двухмерной НСГ у 179 новорожденных с гестационным возрастом 25–42 недели беременности описали последовательность развития основных борозд головного мозга [11]. На сроке 25 недель визуализировались поясная и теменно-затылочная борозды, на 25–26-й неделе – шпорная, на 26–27-й – околомозолистая, на 27–28-й – обонятельные, на 28-й – круговая борозда островка, в 28–29 недель – верхняя височная, в 29–30 недель – короткие и длинные борозды островка, в 34–35 недель – нижняя височная и верхне-лобная борозды, в 36–37 недель – орбитальные. Полученные данные сопоставимы с результатами других исследований [41]. В то же время имеются работы по изучению головного мозга плодов, в которых указываются более ранние эхографические сроки появлении некоторых борозд [42–44].

Одной из филогенетически молодых структур коры головного мозга является островок, находящийся в глубине латеральной ямки головного мозга. Анатомически он определяется уже в 14 недель, но четкие очертания приобретает в 18–22 недели и ограничивается круговой бороздой островка (sulcus circularis). К 28–35 недель большая часть островка уже закрыта [44]. По некоторым данным, на эхограммах у плодов и новорожденных закрытие островка определяется в сроке 30–32 недели [40, 41, 43]. Существует мнение о более раннем закрытии островка – к 23 неделям [42].

Таким образом, известные сроки формирования борозд головного мозга позволяют использовать данные критерии для диагностики лиссэнцефалии, причем, по мнению некоторых авторов, достаточно рано – уже с 18-й недели беременности [43].

Существуют различные методики оценки созревания коры головного мозга. С.М. Воеводин, О.Е. Озерова при двухмерной НСГ использовали описательный метод выявления основных борозд головного мозга в различных плоскостях сканирования [11]. В том же году подобную методику использовали С. Huang и соавт., исследовавшие 148 новорожденных с гестационным возрастом 23–38 недель [40]. В 1996 году Van der Knaap и соавт. с помощью МРТ-технологии определяли возрастной индекс адекватного развития коры головного мозга у недоношенных детей со сроком гестации более 32 недель [44]. Авторами были определены стадии формирования коры головного мозга, основанные на вычислении соотношения между глубиной и шириной борозд. Сделаны выводы, что по мере созревания головного мозга борозды становятся выше и уже. Данная методика измерения использовалась также и в ультразвуковых исследованиях. Так, в своем исследовании L. Pistorius и соавт. попытались оценить созревание коры головного мозга у 28 плодов в сроки от 20 недель до 40 недель гестации с помощью двухмерного и трехмерного ультразвукового исследования и модифицированных критериев оценки борозд [45]. Было разработано пять степеней выраженности следующих борозд: Сильвиевой, теменно-затылочной, шпорной, поясной, верхней височной и центральной. Борозды оценивались в зависимости от их формы: V-, Y-, I- и J- образная. В ходе исследования было выявлено, что в период с 24 по 28 неделю гестации правая теменно-затылочная борозда, левая поясная борозда и левая шпорная борозда имели более раннее развитие, чем одноименные борозды противоположного полушария.

Многими авторами было показано, что на формирование борозд головного мозга могут влиять различные факторы: многоплодность, пол, задержка внутриутробного роста плода и различные патологические процессы головного мозга [46]. В исследовании Chi и соавт. у плодов от многоплодной беременности были выявлены различия во времени формирования борозд на сроках 19–32 недели [37]. Levine и Barnes в своих исследованиях отмечали отставание в развитии некоторых борозд у плодов из двоен на 3 недели по сравнению с плодами от одноплодной беременности [47].

У детей с патологией головного мозга, такой как внутрижелудочковые кровоизлияния, вентрикуломегалия, паренхиматозые повреждения, перивентрикулярная лейкомаляция, была выявлена задержка развития поясной борозды на всех этапах ее формирования [39].

На оценку состояния коры головного мозга может влиять гидроцефалия, которая ввиду компрессии затрудняет визуализацию борозд. Задержка в развитии борозд может выявляться и при различных аномалиях центральной нервной системы (голопрозэнцефалия, агенезия мозолистого тела, опухоли и др.) [48].

В настоящее время из существующих исследований, направленных на изучение структур головного мозга плодов и новорожденных, возможности трехмерной НСГ в оценке созревания коры головного мозга у глубоко недоношенных детей отражены в единичных публикациях [45, 49]. По данным некоторых авторов, развитие борозд головного мозга в лобной и височной областях у недоношенных детей происходит позже, чем у детей, рожденных в срок. Вероятно, это связано с тем, что области головного мозга, незрелые на момент рождения у недоношенных новорожденных, подвергаются наибольшему влиянию неблагоприятных постнатальных факторов [50].

Заключение

Проведенный анализ литературы показал многообразие исследований, посвященных изучению созревания структур головного мозга у плодов и новорожденных детей. В настоящее время приоритетным методом, позволяющим с первых суток жизни неинвазивным способом проводить первичную дифференциальную диагностику различных патологических состояний головного мозга у глубоко недоношенных новорожденных, является НСГ. В большинстве случаев НСГ имеет и ведущее значение для динамического наблюдения за последующим структурным развитием головного мозга недоношенных детей. Перспективы дальнейшего изучения особенностей строения и созревания структур головного мозга у глубоко недоношенных детей будут связаны с привлечением новых эхографических методик (3D/4D).

References

  1. Leijser L.M. Imaging the preterm infant’s brain. Leiden, the Netherlands; 2009.
  2. Palchik A.B., Fedorova L.A., Ponyatishin A.E. Neurology of premature babies. 2nd ed. Moscow: MEDpress-inform; 2011. 352 p. (in Russian)
  3. Suhanova L.P., Kuznetsova T.V. Perinatal problems of reproduction of the population of Russia (according to the analysis of statistical forms №№13,32). Sotsialnyie aspektyi zdorovya naseleniya. 2010; 16(4): 11. Available at: http://vestnik.mednet.ru. (in Russian)
  4. Barkovich A.J. Normal development of the neonatal or infant brain, skull and spine. In: Barkovich A.J., ed. Pediatric neuroimaging. 4th ed. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2005: 35.
  5. van Wezel-Meijler G. Neonatal cranial ultrasonography. Heidelberg: Springer-Verlag; 2007. 163p.
  6. Volpe J.J. Neurology of the newborn. 5th ed. Philadelphia: W.B. Saunders; 2008. 1120p.
  7. Allin M., Walshe M., Fern A., Nosarti C., Cuddy M., Rifkin L. et al. Cognitive maturation in preterm and term born adolescents. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2008; 79(4): 381-6.
  8. Larroque B., Ancel P.Y., Marret S., Marchand L., Andre M., Arnaud C. et al.; EPIPAGE Study group. Neurodevelopmental disabilities and special care of 5-year-old children born before 33 weeks of gestation (the EPIPAGE study): a longitudinal cohort study. Lancet. 2008; 371(9615): 813-20.
  9. Baranov A.A., Albitskiy V.Yu., Volgina S.Ya., Mendelevich V.D. Premature babies in childhood and adolescence (medical and psychosocial research). Moscow; 2001. 184 p. (in Russian)
  10. Narogan M.V., Vorona L.D., Petraki V.L., Prityiko A.G., Simernitskiy B.P., Romanova R.I., Sidorenko E.E., Malyutina L.V., Petrova A.S. Experience of extremely premature infants with intraventricular hemorrhage complicated by progressive hydrocephalus. Rossiyskiy vestnik perinatologii i pediatrii. 2013; 58(3): 25-9. (in Russian)
  11. Voevodin S.M., Ozerova O.E. Normal echographic anatomy of the brain in newborns of different gestational age. Akusherstvo i ginekologiya/Obstetrics and gynecology. 1991; (6): 33-42. (in Russian)
  12. Davies M.W., Swaminathan M., Chuang S.L., Betheras F.R. Reference ranges for the linear dimensions of the intracranial ventricles in preterm neonates. Arch. Dis. Child. Fetal Neonatal Ed. 2000; 82(3): F218-23.
  13. Brouwer M.J., de Vries L.S., Groenendaal F., Koopman C., Pistorius L.R., Mulder E.J., Benders M.J. New reference values for the neonatal cerebral ventricles. Radiology. 2012; 262(1): 224-33.
  14. Boardman J.P., Counsell S.J., Rueckert D., Hajnal J.V., Bhatia K.K., Srinivasan L. et al. Early growth in brain volume is preserved in the majority of preterm infants. Ann. Neurol. 2007; 62(2): 185-92.
  15. Maunu J., Lehtonen L., Lapinleimu H., Matomäki J., Munck P., Rikalainen H. et al. Ventricular dilatation in relation to outcome at 2 years of age in very preterm infants: a prospective Finnish cohort study . Dev. Med. Child. Neurol. 2011; 53(1): 48-54.
  16. Rumack C.M., Wilson S.R., Charboneau J.W., Levine D. Diagnostic ultrasound: pediatrics. 4th ed. Boston: Elsevier; 2014.
  17. Sherer D.M., Sokolovski M., Dalloul M., Santoso P., Curcio J., Abulafia O. Prenatal diagnosis of dilated cavum septum pellucidum et vergae. Am. J. Perinatol. 2004; 21(5): 247-51.
  18. Bodensteiner J.B., Schaefer G.B., Craft J.M. Cavum septi pellucidi and cavum vergae in normal and developmentally delayed populations. J. Child Neurol. 1998; 13(3): 120-1.
  19. Chen C.Y., Chen F.H., Lee C.C., Lee K.W., Hsiao H.S. Sonographic characteristics of the cavum velum interpositum. AJNR Am. J. Neuroradiol. 1998; 19(9): 1631-5.
  20. Armstrong D.L., Bagnall C., Harding J.E., Teele R.L. Measurement of the subarachnoid space by ultrasound in preterm infants. Arch. Dis. Child. Fetal Neonatal Ed. 2002; 86(2): F124-6.
  21. Bernard J.P., Moscoso G., Renier D., Ville Y. Cystic malformations of the posterior fossa. Prenat. Diagn. 2001; 21(12): 1064-9.
  22. Mahony B.S., Callen P.W., Filly R.A., Hoddick W.K. The fetal cisterna magna. Radiology. 1984; 153(3): 773-6.
  23. Sie L.T., van der Knaap M.S., van Wezel-Meijler G., Taets van Amerongen A.H., Lafeber H.N., Valk J. Early MR features of hypoxic-ischemic brain injury in neonates with periventricular densities on sonograms. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2000; 21(5): 852-61.
  24. Volpe J.J. Brain injury in premature infants: a complex amalgam of destructive and developmental disturbances. Lancet Neurol. 2009; 8(1): 110-24.
  25. Kutschera J., Tomaselli J., Maurer U., Pichler G., Schwantzer G., Urlesberger B. Minor neurological dysfunction, cognitive development and somatic development at the age of 3 to 11 years in very-low-birthweight infants with transient periventricular echodensities. Acta Paediatr. 2006; 95(12): 1577-81.
  26. Resch B., Jammernegg A., Perl E., Riccabona M., Maurer U., Müller W.D. Correlation of grading and duration of periventricular echodensities with neurodevelopmental outcome in preterm infants. Pediatr. Radiol. 2006; 36(8): 810-5.
  27. Veyrac C., Couture A., Saguintaah M., Baud C. Brain ultrasonography in the premature infant. Pediatr. Radiol. 2006; 36(7): 626-35.
  28. Naidich T.P., Yousefzadeh D.K., Gusnard D.A., Naidich J.B. Sonography of the internal capsule and basal ganglia in infants. Part II. Localization of pathologic processes in the sagittal section through the caudothalamic groove. Radiology. 1986; 161(3): 615-21.
  29. Boardman J.P., Counsell S.J., Rueckert D., Kapellou O., Bhatia K.K., Aljabar P. et al. Abnormal deep grey matter development following preterm birth detected using deformation-based morphometry. Neuroimage. 2006; 32(1): 70-8.
  30. Hemachandra A.H., Oravec D., Collin M., Tafari N., Mhanna M.J. Early and late postnatal identification of isolated lenticulostriate vasculopathy in preterm infants: associated findings. J. Perinatol. 2003; 23(1): 20-3.
  31. Soghier L.M., Vega M., Aref K., Reinersman G.T., Koenigsberg M., Kogan M. et al. Diffuse basal ganglia or thalamus hyperechogenicity in preterm infants. J. Perinatol. 2006; 26(4): 230-6.
  32. Shen E.Y., Weng S.M., Kuo Y.T., Chiu N.C., Ho C.S. Serial sonographic findings of lenticulostriate vasculopathy. Acta Paediatr. Taiwan. 2005; 46(2): 77-81.
  33. Chamnanvanakij S., Rogers C.G., Luppino C., Broyles S.R., Hickman J., Perlman J.M. Linear hyperechogenicity within the basal ganglia and thalamus of preterm infants. Pediatr. Neurol. 2000; 23(2): 129-33.
  34. Tassi L., Colombo N., Garbelli R., Francione S., Lo Russo G., Mai R. et al. Focal cortical dysplasia: neuropathological subtypes, EEG, neuroimaging and surgical outcome. Brain. 2002; 125(Pt8): 1719-32.
  35. Шестова Е.П., Евтушенко С.К., Соловьева Е.М., Душацкая А.В. Аномалии головного мозга (миграционные нарушения) у детей: клинико-радиологические проявления Международный неврологический журнал.2005; 4.
  36. Golden J.A. Harding B.N. Cortical malformations: unfolding polymicrogyria. Nat. Rev. Neurol. 2010; 6(8): 471-2.
  37. Chi J.G., Dooling E.C., Gilles F.H. Gyral development of the human brain. Ann. Neurol. 1977; 1(1): 86-93.
  38. Dorovini-Zis K., Dolman C.L. Gestational development of brain. Arch. Pathol. Lab. Med. 1977; 101(4): 192-5.
  39. Slagle T.A., Oliphant M., Gross S.J. Cingulate sulcus development in preterm infants. Pediatr. Res. 1989; 26(6): 598-602.
  40. Huang C.C., Yeh T.F. Assessment of gestational age in newborns by neurosonography. Early Hum. Dev. 1991; 25(3): 209-20.
  41. Naidich T.P., Grant J.L., Altman N., Zimmerman R.A., Birchansky S.B., Braffman B., Daniel J.L. The developing cerebral surface. Preliminary report on the patterns of sulcal and gyral maturation—anatomy, ultrasound, and magnetic resonance imaging. Neuroimaging Clin. N. Am. 1994; 4(2): 201-40.
  42. Toi A., Lister W.S., Fong K.W. How early are fetal cerebral sulci visible at prenatal ultrasound and what is the normal pattern of early fetal sulcal development? Ultrasound Obstet. Gynecol. 2004; 24(7): 706-15.
  43. Cohen-Sacher B., Lerman-Sagie T., Lev D., Malinger G. Sonographic developmental milestones of the fetal cerebral cortex: a longitudinal study. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2006; 27(5): 494-502.
  44. van der Knaap M.S., van Wezel-Meijler G., Barth P.G., Barkhof F., Ader H.J., Valk J. Normal gyration and sulcation in preterm and term neonates: appearance on MR images. Radiology. 1996; 200(2): 389-96.
  45. Pistorius L.R., Stoutenbeek P., Groenendaal F., De Vries L., Manten G., Mulder E., Visser G. Grade and symmetry of normal fetal cortical development: a longitudinal two- and three-dimensional ultrasound study. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2010; 36(6): 700-8.
  46. Worthen N.J., Gilbertson V., Lau C. Cortical sulcal development seen on sonography: relationship to gestational parameters. J. Ultrasound Med. 1986; 5(3): 153-6.
  47. Levine D., Barnes P.D. Cortical maturation in normal and abnormal fetuses as assessed with prenatal MR imaging. Radiology. 1999; 210(3): 751-8.
  48. Fong K.W., Ghai S., Toi A., Blaser S., Winsor E.J., Chitayat D. Prenatal ultrasound findings of lissencephaly associated with Miller–Dieker syndrome and comparison with pre- and postnatal magnetic resonance imaging. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2004; 24(7): 716-23.
  49. Klebermass-Schrehof1 K., Moerth S., Vergesslich-Rothschild K., Fuiko R., Brandstetter S., Jilma B. et al. Regional cortical development in very low birth weight infants with normal neurodevelopmental outcome assessed by 3D-ultrasound. J. Perinatol. 2013; 33(7): 533-7.
  50. Peterson B.S., Vohr B., Staib L.H., Cannistraci B.A., Dolberg B.A., Schneider K.C. et al. Regional brain volume abnormalities and long-term cognitive outcome in preterm infants. JAMA. 2000; 284(15): 1939-47.

About the Authors

Chugunova Liliyana A., Ph.D., senior researcher, Department of Ultrasound diagnostics, Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology
Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4. E-mail: l_chugunova@oparina4.ru
Narogan Marina V., Ph.D., leading researcher, Department of Pathology of newborn and premature babies, Research Center of Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4. E-mail: m_narogan@oparina4.ru
Voevodin Sergey M., MD, professor, head of the visual diagnostics department, Research Center of Obstetrics, Gynecology and Perinatology,
Ministry of Health of Russia. 117997, Russia, Moscow, Ac. Oparina str. 4. Tel.: +74954382529. E-mail: s_voevodin@oparina4.ru

Similar Articles

By continuing to use our site, you consent to the processing of cookies that ensure the proper functioning of the site.