ISSN 0300-9092 (Print)
ISSN 2412-5679 (Online)

Diagnosis and treatment of chronic endometritis in women with respiratory tuberculosis

Kayukova S.I., Ochirova S.O., Sinyatkina V.V., Karpina N.L., Uvarova E.V., Mikhaleva L.M.

1) Central Scientific Research Institute of Tuberculosis, Moscow, Russia; 2) N.I. Pirogov Russian National Research Medical University, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia; 3) I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia (Sechenov University), Moscow, Russia; 4) A.P. Avtsyn Research Institute of Human Morphology, Petrovsky National Research Centre of Surgery, Moscow, Russia; 5) Academician V.I. Kulakov National Medical Research Centre for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia

In 2022, the incidence of tuberculosis among women in Russia was 18.5 per 100,000 population and this rate is a cause for concern in the current demographic situation. Tuberculosis, as a systemic infectious process, affects the reproductive system. To date, most studies have focused on genital tuberculosis which tends to involve the fallopian tubes. Endometritis (tuberculous and non-tuberculous etiology) has been the subject of a number of separate publications that have lacked a coherent conceptual framework.
Objective: To study the data of the world literature on the problem of chronic endometritis in fertile women with respiratory tuberculosis.
Materials and methods: The article presents the results of the search and analysis of literature sources in international and Russian databases including Google Scholar, PubMed, eLibrary for the period from 2018 (January, February) to 2024 according to the PRISMA international standard.
Results: According to different studies, the incidence of chronic endometritis among fertile women ranges from 8 to 72%; tuberculous endometritis in patients suffering from respiratory tuberculosis varies from 5 to 20%. Pipelle endometrial biopsy followed by a pathomorphological diagnosis and immunohistochemical analysis is currently regarded as the gold standard for diagnosing chronic endometritis. The diagnosis and treatment of chronic endometritis of specific and non-specific etiology in women with respiratory tuberculosis remain poorly studied.
Conclusion: The study of the significant clinical issue of the combination of chronic endometritis and respiratory tuberculosis is relevant for obstetrician-gynecologists and tuberculotherapists, as it contributes to the protection of the reproductive health in women with socially significant infections.

Authors’ contributions: Kayukova S.I. – developing the concept of the study; Ochirova S.O., Sinyatkina V.V. – analysis of the literature; Kayukova S.I., Ochirova S.O. – analysis and summary of the results of the study; Ochirova S.O., Kayukova S.I., Sinyatkina V.V. – writing the text of the manuscript; Kayukova S.I., Karpina N.L., Mikhaleva L.M., Uvarova E.V. – supervision.
Conflicts of interest: Authors declare lack of the possible conflicts of interests.
Funding: The study was performed within the framework of the basic project of the Center for Diagnostics and Rehabilitation of Respiratory Diseases no. UN FURE-2022-0013 Tuberculosis and Respiratory Diseases – Modern Multimodal Diagnostics and Rehabilitation in Comorbid Conditions.
Acknowledgements: The authors would like to express their gratitude to the doctors of the Pathology Department of the City Clinical Hospital No. 31, Natalia A. Gracheva, MD, PhD, and the Head of the Reference Center, Head of the Clinical and Diagnostic Center of the A.P. Avtsyn Research Institute of Human Morphology, Andrey E. Biryukov, MD, PhD.
For citation: Kayukova S.I., Ochirova S.O., Sinyatkina V.V., Karpina N.L., Uvarova E.V., Mikhaleva L.M. 
Diagnosis and treatment of chronic endometritis in women with respiratory tuberculosis.
Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2024; (10): 11-18 (in Russian)
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2024.149

Keywords

chronic endometritis
genital tuberculosis
tuberculosis of the reproductive organs

По данным Всемирной организации здраво­охранения [1], в 2022 г. число случаев заболевания туберкулезом в мире составило 10,6 млн; из них 5,8 млн заболевших – мужчины, 3,5 млн – женщины и 1,3 млн – дети. В этот же год от туберкулеза в мире погибло 1,3 млн человек. В Российской Федерации эпидемиологическая ситуация по туберкулезу улучшается: согласно данным Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека [2], за период с 2010 по 2022 гг. заболеваемость туберкулезом снизилась с 76,9 до 31,11 случая на 100 тыс. населения [2]. Однако, заболеваемость туберкулезом женщин (преимущественно репродуктивного возраста) в этом же году составила 18,5 на 100 000, что в нынешних условиях демографического кризиса вызывает серьезную обеспокоенность.

Роль туберкулеза, как системного инфекционного процесса, в развитии заболеваний органов малого таза активно обсуждается преимущественно в парадигме генитального туберкулеза. При этом внимание большинства исследователей сфокусировано на развитии бесплодия трубного генеза вследствие туберкулеза маточных труб [3–5]. Изучению эндометрита (туберкулезной и не туберкулезной этиологии) посвящены отдельные, разрозненные публикации, не имеющие концептуального характера [6]. Поэтому актуальность данной междисциплинарной темы представляет научную и практическую значимость для акушерства и гинекологии, фтизиатрии и инфектологии.

Целью работы явилось изучение данных мировой литературы по проблеме хронического эндометрита (ХЭ) у фертильных женщин, страдающих туберкулезом органов дыхания.

Нами проведен поиск литературных источников в международных и отечественных базах за период с 2018 г. по 2024 г. с использованием ключевых слов: «tuberculosis», «female genital», «endometritis». Отбор и анализ научных публикаций проводился согласно международному стандарту PRISMA (рисунок).

13-1.jpg (70 KB)

Применяли следующие критерии включения: русскоязычные и англоязычные публикации на платформах Google Scholar, PubMed Mesh, eLibrary; дата публикаций – 2018–2024 гг.; полнотекстовые статьи; обзоры литературы, систематические обзоры, метаанализы, оригинальные исследования, посвященные эндометриту и генитальному туберкулезу у женщин репродуктивного возраста.

Критерии исключения: русскоязычные и англоязычные публикации на платформах, не включенных в исследование; дата публикаций до 2018 г.; статьи, представленные в объеме абстракта; клинические наблюдения Case Report; исследования, посвященные туберкулезу других локализаций; а также эндометриту и генитальному туберкулезу у женщин перименопаузального возраста.

Острый и хронический эндометрит

Определение, этиология, эпидемиология

Острый эндометрит (ОЭ) – инфекционно-воспалительное заболевание эндометрия, характеризуется образованием микроабсцессов и инвазией нейтрофилов в поверхностный эпителий эндометрия, просвет желез и полость матки [7]. Как многие инфекции верхнего отдела женской половой системы, ОЭ развивается в результате восходящего инфекционного процесса, наиболее часто вызываемого микроорганизмами Chlamydia trachomatis и Neisseria gonorrhoeae. ОЭ сопровождается яркой клинической симптоматикой воспалительного процесса, с частотой развития 1–2% в женской популяции и возрастанием до 6% при наличии факторов риска. Однако, значимой связи между ОЭ, снижением фертильной функции и повышением частоты развития бесплодия не обнаружено [8].

ХЭ – клинико-морфологический синдром, при котором в результате персистирующего повреждения эндометрия инфекционным агентом возникают множественные морфофункциональные изменения, нарушающие циклическую трансформацию и рецептивность эндометрия [9, 10].

Распространенность ХЭ среди женщин репродуктивного возраста по данным разных авторов колеблется от 8 [11] до 72%: при бесплодии – 55,7–57,5%; неудачных попытках экстракорпорального оплодотворения (ЭКО) – 14–67,5%; привычном невынашивании –9,3–70% [11–16].

ХЭ впервые был включен в международную классификацию болезней МКБ IХ в 1975 г. и подтвержден в МКБ X в 2011 г. под кодом N71.1 Хронические воспалительные болезни матки, который используется в Российской Федерации в настоящее время. В МКБ XI пересмотра ХЭ обозначается кодом GA01.10 [12, 17], но не используется в Российской Федерации в связи с приостановлением действия с 02.02.2024 [18].

При развитии ХЭ чаще всего выявляют условно патогенные микроорганизмы Streptococcus spp. (27%), Enterococcus faecalis (14%), Escherichia coli (11%), Klebsiella pneumoniae, Staphylococcus spp., Corynebacterium и Mycoplasma/Ureaplasma spp. (11%) [11]. В некоторых регионах мира широко распространена Mycobacterium tuberculosis [11]. В результате микробного дисбаланса развиваются воспалительные изменения в виде отека и инфильтрации стромальных клеток, асинхронного созревания эпителиальных клеток и фибробластов эндометрия. Вследствие этого нарушаются рецептивность эндометрия к эстрогену и прогестерону, процессы пролиферации и апоптоза клеток, развивается аберрантная экспрессия цитокинов и факторов роста. ХЭ протекает бессимптомно, либо со скудной клинической симптоматикой; доказана его роль в снижении женского репродуктивного потенциала [8, 11, 14, 19–21].

Диагностика и лечение хронического эндометрита

При подозрении на ХЭ в рутинной гинекологической практике тщательно и подробно собирают данные анамнеза, проводят микробиологическую и молекулярно-генетическую (полимеразная цепная реакция) верификацию инфекционного патогена. Обязательным в диагностике ХЭ является ультразвуковое исследование (УЗИ) органов малого таза в первую (5–7-й дни цикла) и вторую (17–22-й дни) фазы менструального цикла [10]. Некоторые исследователи используют технологию двумерной эластографии сдвиговой волной (ЭСВ) с эластометрией (2D Shear Wave Elastography, 2DSWE), позволяющую оценить упруго-эластические свойства (жесткости) эндометрия на основе измерения скорости сдвиговых волн – модуля упругости Юнга (кПа), который у пациенток репродуктивного возраста с наличием ХЭ в 2,5 раза выше, чем у здоровых женщин, и ассоциирован с бесплодием [10, 22].

Согласно клиническим рекомендациям Мини­стерства здравоохранения Российской Федерации «Воспалительные болезни женских тазовых органов» (2021) пациенткам с подозрением на ХЭ и внутриматочные синехии (по данным УЗИ), при бесплодии, 2 и более неудачных попытках переноса эмбрионов, невынашивании беременности, аномальных маточных кровотечениях и др. рекомендуется проведение биопсии эндометрия с патологоанатомическим исследованием биопсийного материала при возможности под контролем гистероскопии [23]. При подозрении на ХЭ целесообразно использование иммуногистохимического (ИГХ) определения экспрессии маркера плазматических клеток СD138, поскольку этот метод показал 100% чувствительность и специфичность [10, 12, 19, 21, 24–26].

По данным одних авторов, ХЭ имеет место при наличии более чем одной клетки CD138+ в 1 поле высокого разрешения (HPF), других – при не менее пяти клеток CD138+, третьих – при более пяти плазматических клеток в 1 из 30 HPF [24], что говорит об отсутствии единого стандартизированного метода патоморфологической верификации [12, 21, 26, 27].

Также нет единого мнения в отношении фазы менструального цикла, оптимальной для обнаружения плазматических клеток в эндометрии. Ряд исследователей считают информативной среднюю стадию фазы пролиферации цикла за счет низкого содержания иммунокомпетентных клеток в эндометрии [11, 12, 21, 24, 28]; другие авторы – секреторную фазу менструального цикла, поскольку имеется низкий риск травматизации базального слоя эндометрия [12].

При ИГХ диагностике ХЭ ряд исследователей рекомендует определение лимфоцитов, экспрессирующих маркеры NK-клеток CD56 и CD16; комбинации провоспалительных маркеров – CD8+ (цитотоксические Т-лимфоциты), CD20+ (В-лимфоциты), CD4+ (Т-хелперы) и CD138+ (плазматические клетки), учитывая роль цитотоксических Т- и В-лимфоцитов [10, 11, 12, 21, 24]; маркеров Ki67, Apoprotein, EGF, VEGF, TGFa, коллагена III и IV типов [10].

Для оценки выраженности ХЭ другие исследователи применяют подсчет баллов экспрессирующих клеток CD138 и CD56 в эндометрии: при наличии 5–6 баллов диагностируется выраженный ХЭ; 3–4 баллов – умеренно выраженный ХЭ; 2 баллов – слабо выраженный ХЭ; 0–1 балл – ХЭ маловероятен [29].

Гистероскопическая диагностика ХЭ основана на таких критериях, как: неравномерная толщина, гиперемия, интерстициальный отек эндометрия [19], полиповидные разрастания [19] различного размера, полнокровие сосудов, кровоизлияния точечного характера [19], очаговая гипертрофия [11, 19, 30, 31].

Лечение ХЭ включает применение антибактериальной терапии (АБТ) с эффективностью 58,95–99,15%. Дискутабельным остается вопрос: может ли АБТ улучшить результаты применения в последующем вспомогательных репродуктивных технологий [26]. По данным одних авторов, после пероральной АБТ у женщин с ХЭ исходы беременности не улучшаются, по данным других, – результаты ЭКО удовлетворительные, по данным третьих, – имеются повторяющиеся неудачи имплантации [26, 32]. Активно обсуждаются используемые схемы лечения ХЭ в зависимости от этиологического фактора и данных патоморфологического исследования биоптата эндометрия.

В настоящее время апробированы различные модификации АБТ: схема первой линии – доксициклин 200 мг/сутки в течение 14 дней [8]; второй линии – использование комбинации офлоксацина 400 мг/сутки в течение 14 дней и метронидазола 500 мг/сутки в течение 14 дней [8], а также, с учетом бактериальной флоры – ципрофлоксацин 1000 мг/сутки в течение 10 дней и амоксициллин клавуланат 2 г/сутки в течение 8 дней [8, 32, 33].

Заслуживает внимания альтернативная терапия ХЭ в виде введения аутологичной плазмы, обогащенной тромбоцитами в полость матки у пациенток после АБТ терапии с последующим применением репродуктивных технологий [34], назначение цитокиновых препаратов [35], физиотерапии (электроимпульсная терапия, ультратонотерапия, интерференцтерапия, магнитотерапия, низкочастотная ультразвуковая кавитация, иглорефлексотерапия, бальнеотерапия, пелоидотерапия, мануальная терапия, криотерапия) [36], лазеромагнитопунктуры с последующим орошением полости матки физиологическим раствором, обработанным низкочастотным ультразвуком [37].

Туберкулезный эндометрит

Определение, эпидемиология, этиология, патогенез, классификация

Туберкулезный эндометрит (ТЭ) является одной из внелегочных форм туберкулеза, с частотой развития 5–20% среди женщин репродуктивного возраста [38, 39]. В группе риска развития ТЭ ВИЧ-инфицированные; пациенты, проходящие лучевую терапию; женщины с хроническим стрессом, воспалительными заболеваниями урогенитального тракта; с нарушением менструального цикла по типу олигоменореи, аменореи, гормональными нарушениями; низким социально-экономическим статусом [40].

Распространение микобактерий в органы малого таза происходит гематогенно и лимфогенно: в 90% случаев – с током крови из легких, внутригрудных лимфоузлов, костей, в 10% – лимфогенно из желудочно-кишечного тракта, брыжеечных лимфоузлов [40]. При этом чаще поражаются маточные трубы, реже – эндометрий, яичники, шейка матки, влагалище [39, 41].

Диагноз устанавливают в соответствии с клинико-морфологической классификацией туберкулеза женских половых органов [40, 42–44].

Клиника, диагностика и лечение туберкулезного эндометрита

Клинические симптомы ТЭ чаще имеют стертый, вялотекущий, низко специфичный характер: интоксикационный синдром, нарушение менструального цикла, боли внизу живота, бесплодие. Диагностика ТЭ основывается на тщательном сборе данных анамнеза и комплексном лабораторно-инструментальном обследовании [38, 39, 45]. Учитываются рентгенологические признаки заболевания (при гистеросальпингографии), результаты микробиологического исследования (бактериовыделения) и гистологической верификации. Также используют иммунологические исследования: стандартную пробу Манту с 2 ТЕ ППД-Л, специфические диагностические тесты с применением аллергена туберкулезного, а также аллергена туберкулезного рекомбинантного (Диаскин тест) и/или исследование уровня интерферона-γ на антигены Mycobacterium tuberculosis complex в крови с целью выявления сенсибилизации организма (инфицирования) к микобактериям туберкулеза [41]. Активно применяют инновационные иммунологические тесты – QuantiFERON-TB Gold (QFT) (оценка продукции интерферона-γ после стимуляции сенсибилизированных Т-клеток смесью специфических пептидов ESAT-6, CFP-10 и TB7.7) и Т-SPOT.TB (лабораторный подсчет количества клеток, которые выделяют интерферон-γ при наличии в организме M. tuberculosis) [46, 47].

При ТЭ развиваются типичные морфологические изменения в виде гранулематозного воспаления с наличием гигантских эпителиоидных клеток Пирогова–Ланхганса, формирования казеозного некроза [48].

Лечение ТЭ включает химиотерапию, назначаемую с учетом чувствительности/устойчивости возбудителя к противотуберкулезным препаратам (ПТП). В зависимости от клинической ситуации ПТП назначают перорально/парентерально ежедневно в течение 2 месяцев в интенсивной фазе лечения с последующим переходом в фазу продолжения. Критериями эффективности проводимой противотуберкулезной терапии являются: купирование клинической симптоматики, прекращение бактериовыделения и отсутствие гистологических признаков ТЭ. Однако, даже при высокой эффективности химиотерапии последствиями перенесенного ТЭ могут быть развитие фиброза, атрофия желез эндометрия, деформация полости матки, формирование внутриматочных синехий (синдром Ашермана), что впоследствии негативно влияет на репродуктивный потенциал женщин [49].

В ряде исследований частота спонтанных беременностей у бесплодных женщин с ТЭ даже после комбинированной противотуберкулезной терапии низка, с коэффициентом зачатия – 19,2%, рождаемости – 7,2%, и сопровождается высоким риском осложнений в виде развития внематочной беременности и невынашивания маточной беременности [49, 50].

Заключение

ХЭ, как туберкулезной, так и нетуберкулезной этиологии способствует развитию неадекватных процессов пролиферации и дифференцировки эндометрия, нарушениям местного иммунитета в виде аберрантной экспрессии медиаторов воспаления, нарушению нормальной архитектоники эндометрия и потенцирует проблемы с наступлением и вынашиванием беременности.

В настоящее время большинство исследовательских работ посвящено изучению ХЭ вне проблемы туберкулеза или исследованию эндометрита туберкулезной этиологии. ХЭ не туберкулезной этиологии у пациенток, страдающих туберкулезом органов дыхания, остается вне фокуса внимания большинства исследователей. Исследование важной, клинически значимой проблемы сочетания ХЭ и туберкулеза органов дыхания является актуальной для акушеров-гинекологов и фтизиатров, поскольку вносит вклад в охрану репродуктивного здоровья женщин, больных социально значимыми инфекциями.

References

  1. World Health Organization. Tuberculosis. 2023. Available at: https://www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/tuberculosis
  2. Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. Государственный доклад «О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2022 году». М.; 2023. 368с. [Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare. State report "On the state of sanitary and epidemiological well-being of the population in the Russian Federation in 2022." Moscow; 2023. 368p. (in Russian)].
  3. Kesharwani H., Mohammad S., Pathak P. Tuberculosis in the female genital tract. Cureus. 2022; 14(9): e28708. https://dx.doi.org/10.7759/cureus.28708.
  4. Петров Ю.А., Шелемех К.Е., Чернавский В.В., Арндт И.Г. Нарушение фертильности при генитальном туберкулезе. В кн.: Петров Ю.А., ред. Здоровая мать - здоровое потомство. Сборник материалов внутривузовской научно-практической конференции. Ростов-на-Дону: Ростовский государственный медицинский университет; 2020: 351-8. [Petrov Yu.A., Shelemekh K.E., Chernavskii V.V., Arndt I.G. Fertility disorders in genital tuberculosis. In: Petrov Yu.A., ed. Healthy mother - healthy posterity. A collection of materials of an intra-university scientific and practical conference. Rostov-on-Don: Rostov State Medical University; 2020: 351-8. (in Russian)].
  5. Flores-Lovon K., Soriano-Moreno D.R., Medina-Ramirez S.A., Fernandez-Guzman D., Caira-Chuquineyra B., Fernandez-Morales J. et al. Effects of antituberculosis treatment on pregnancy outcomes in infertile women with genital tuberculosis: a systematic review. BMJ Open. 2023; 13(9): e070456. https://dx.doi.org/10.1136/bmjopen-2022-070456.
  6. Gupta S., Gupta P. Etiopathogenesis, challenges and remedies associated with female genital tuberculosis: potential role of nuclear receptors. Front. Immunol. 2020; 11: 02161. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2020.02161.
  7. Шахабова Х.Р., Палиева Н.В., Петров Ю.А., Чернавский В.В. Воспаление матки и репродуктивные нарушения у женщин. Главный врач Юга России. 2022; 2: 17-21. [Shakhabova Kh.R., Palieva N.V., Petrov Yu.A., Chernavskii V.V. Inflammation of the uterus and reproductive disorders in women. Glavnyi Vrach Yuga Rossii. 2022; (2): 17-21. (in Russian)].
  8. Kitaya K., Takeuchi T., Mizuta S., Matsubayashi H., Ishikawa T. Endometritis: new time, new concepts. Fertil. Steril. 2018; 110(3): 344-50. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2018.04.012.
  9. Аполихина И.А., Эфендиева З.Н. Хронический эндометрит. Акушерство и гинекология. 2019; 3(Приложение): 26-8. [Apolikhina I.A., Efendieva Z.N. Chronic endometritis. Obstetrics and Gynecology. 2019; 3(Suppl.): 26-8. (in Russian)].
  10. Шамилова А.М., Ильина И.Ю., Боровкова Е.И., Доброхотова Ю.Э. Хронический эндометрит. Пути улучшения методов диагностики. РМЖ. Мать и дитя. 2021; 4(3): 243-9. [Shamilova A.M., Il’ina I.Yu., Borovkova E.I., Dobrokhotova Yu.E. Chronic endometritis. Towards the improvement of diagnostic methods. Russian Journal of Woman and Child Health. 2021; 4(3): 243-9. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.32364/2618-8430-2021-4-3-243-249.
  11. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Семенов П.А. Хронический эндометрит: патогенез, диагностика, лечение и его связь с бесплодием. Клиническая и экспериментальная морфология. 2020; 9(2): 16-25. [Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Semenov P.A. Chronic endometritis: pathogenesis, diagnosis, management and associated infertility. Clinical and Experimental Morphology. 2020; 9(2): 16-25. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.31088/CEM2020.9.2.16-25.
  12. Толибова Г.Х., Траль Т.Г. Хронический эндометрит – затянувшаяся дискуссия. Уральский медицинский журнал 2023; 22(2): 142-52. [Tolibova G.Kh., Tral T.G. Chronic endometritis: a protracted discussion. Ural Medical Journal. 2023; 22(2): 142-52. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.52420/2071-5943-2023-22-2-142-152.
  13. Buzzaccarini G., Vitagliano A., Andrisani A., Santarsiero C.M., Cicinelli R., Nardelli C. et al. Chronic endometritis and altered embryo implantation: a unified pathophysiological theory from a literature systematic review. J. Assist. Reprod. Genet. 2020; 37(12): 2897-911. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-020-01955-8.
  14. Li J., Li X., Ding J., Zhao J., Chen J., Guan F. et al. Analysis of pregnancy outcomes in patients with recurrent implantation failure complicated with chronic endometritis. Front. Cell Dev. Biol. 2023; 11: 1088586. https://dx.doi.org/10.3389/fcell.2023.1088586.
  15. Ticconi C., Inversetti A., Marraffa S., Campagnolo L., Arthur J., Zambella E. et al. Chronic endometritis and recurrent reproductive failure: a systematic review and meta-analysis. Front. Immunol. 2024; 15: 1427454. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2024.1427454.
  16. Veiga E.C.A., Soares Junior J.M., Samama M., Ikeda F., Francisco L.S., Sartor A. et al. Chronic endometritis and assisted reproduction: a systematic review and meta-analysis. Rev. Assoc. Med. Bras. 2023; 69(10): e20230792. https://dx.doi.org/10.1590/1806-9282.20230792.
  17. World Health Organization. ICD-11 2022 release “Better health with better information”. 2022. Available at: https://www.who.int/news/item/11-02-2022-icd-11-2022-release
  18. Правительство Российской Федерации. Распоряжение от 31.01.2024 № 200-р. Доступно по: https://publication.pravo.gov.ru/document/0001202402020027 [The Government of the Russian Federation. Order No. 200-r dated 31.01.2024. Available at: https://publication.pravo.gov.ru/document/0001202402020027 (in Russian)].
  19. Yasuo T., Kitaya K. Challenges in clinical diagnosis and management of chronic endometritis. Diagnostics (Basel). 2022; 12(11): 2711. https://dx.doi.org/10.3390/diagnostics12112711.
  20. Singh N., Sethi A. Endometritis - diagnosis, treatment and its impact on fertility - a scoping review. JBRA Assist. Reprod. 2022; 26(3): 538-46. https://dx.doi.org/10.5935/1518-0557.20220015.
  21. Асатурова А.В., Табеева Г.И., Бадлаева А.С., Трегубова А.В. Диагностика хронического эндометрита с помощью оценки плазматических клеток в строме эндометрия: настоящее и будущее. Обзор литературы. Лабораторная и клиническая медицина. Фармация. 2023; 3(4): 49-57. [Asaturova A.V., Tabeeva G.I., Badlaeva A.S., Tregubova A.V. Chronic endoemtritis diagnosis with plasma cells detection: present and future. Review. Laboratory and Clinical Medicine. Pharmacy. 2023; 3(4): 49-57. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.14489/lcmp.2023.04.pp.049-057.
  22. Диомидова В.Н., Захарова О.В., Журавлева Н.В., Самойлова А.А., Виноградова В.С. Современный подход к применению ультразвуковой эластографии при вторичном женском бесплодии. Проблемы репродукции. 2022; 28(6): 139‑46. [Diomidova V.N., Zakharova O.V., Zhuravleva N.V., Samoilova A.A., Vinogradova V.S. Modern approach to the use of ultrasound elastography in secondary female infertility. Russian Journal of Human Reproduction. 2022; 28(6): 139-46. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.17116/repro202228061139.
  23. Министерство здравоохранения Российской Федерации. Клинические рекомендации. Воспалительные болезни женских тазовых органов. 2021. [Ministry of Health of the Russian Federation. Clinical guidelines. Inflammatory diseases of the female pelvic organs. 2021. (in Russian)].
  24. Савельева Г.М., Михалев С.А., Коноплянников А.Г., Михалева Л.М., Бабиченко И.И., Болтовская М.Н. Хронический эндометрит - показание для прегравидарной подготовки. Клиническая практика. 2018; 9(2): 36-41. [Savelyeva G.M., Mikhalev S.A., Konoplyannikov A.G., Mikhaleva L.M., Babichenko I.I., Boltovskaya M.N. Chronic endometritis is an indication for the pregravid preparation. Clinical Practice. 2018; 9(2): 36-41. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.17816/clinpract 092 36-41.
  25. Zeng S., Liu X., Liu D., Song W. Research update for the immune microenvironment of chronic endometritis. J. Reprod. Immunol. 2022; 152: 103637. https://dx.doi.org/10.1016/j.jri.2022.103637.
  26. Cheng X., Huang Z., Xiao Z., Bai Y. Does antibiotic therapy for chronic endometritis improve clinical outcomes of patients with recurrent implantation failure in subsequent IVF cycles? A systematic review and meta-analysis. J. Assist. Reprod. Genet. 2022; 39(8): 1797-813. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-022-02558-1.
  27. Santoro A., Travaglino A., Inzani F., Angelico G., Raffone A., Maruotti G.M. et al. The role of plasma cells as a marker of chronic endometritis: a systematic review and meta-analysis. Biomedicines. 2023; 11(6): 1714. https://dx.doi.org/10.3390/biomedicines11061714.
  28. Puente E., Alonso L., Laganà A.S., Ghezzi F., Casarin J., Carugno J. Chronic endometritis: old problem, novel insights and future challenges. Int. J. Fertil. Steril. 2020; 13(4): 250-6. https://dx.doi.org/10.22074/ijfs.2020.5779.
  29. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Силантьева Е.С., Семенов П.А., Орехов Р.Е., Лагутина Е.В. Патент RU 2 748 191 C1. Способ определения степени выраженности хронического эндометрита у женщин с маточным фактором бесплодия после неудачного экстракорпорального оплодотворения в анамнезе (варианты). Заявка: 21.01.2021. Опубликовано: 20.05.2021. [Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Silant’eva E.S., Semenov P.A., Orekhov R.E., Lagutina E.V. Patent RU 2 748 191 C1. Method for determining degree of severity of chronic endometritis in women with uterine infertility factor after unsuccessful in vitro fertilization in history (variants). Declared 21.01.2021. Published 20.05.2021. (in Russian)].
  30. Tsonis O., Gkrozou F., Dimitriou E., Barmpalia Z., Tsonis K., Vatopoulou A. et al. Hysteroscopic features suggestive of chronic endometritis: a systematic review. Hum. Fertil. (Camb.). 2023; 26(6): 1530-43. https://dx.doi.org/10.1080/14647273.2023.2265155.
  31. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Пойманова О.Ф. Гистероскопическая диагностика полипов эндометрия, ассоциированных с хроническим эндометритом. Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2024; 12(Спецвыпуск): 141-7. [Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Poimanova O.F. Hysteroscopic diagnosis of endometrial polyps associated with chronic endometritis. Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training. 2024; 12(Suppl.): 141-7. https://dx.doi.org/10.33029/2303-9698-2024-12-suppl-141-147.
  32. Kato H., Yamagishi Y., Hagihara M., Hirai J., Asai N., Shibata Y. et al. Systematic review and meta-analysis for impacts of oral antibiotic treatment on pregnancy outcomes in chronic endometritis patients. J. Infect. Chemother. 2022; 28(5): 610-5. https://dx.doi.org/10.1016/j.jiac.2022.01.001.
  33. Vitagliano A., Saccardi C., Noventa M., Di Spiezio Sardo A., Saccone G., Cicinelli E. et al. Effects of chronic endometritis therapy on in vitro fertilization outcome in women with repeated implantation failure: a systematic review and meta-analysis. Fertil. Steril. 2018; 110(1): 103-12.e1. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2018.03.017.
  34. Sfakianoudis K., Simopoulou M., Nitsos N., Lazaros L., Rapani A., Pantou A. et al. Successful implantation and live birth following autologous platelet-rich plasma treatment for a patient with recurrent implantation failure and chronic endometritis. In Vivo. 2019; 33(2): 515-21. https://dx.doi.org/10.21873/invivo.11504.
  35. Плужникова Т.А., Алябьева Е.А., Самарская И.В. Оценка эффективности цитокинотерапии в лечении хронического эндометрита у женщин с репродуктивными потерями. РМЖ. Мать и дитя. 2023; 6(2): 88-94. [Pluzhnikova T.A., Alyabeva E.A., Samarskaya I.V. Analysis of the efficacy of cytokine therapy in the treatment of chronic endometritis in women with reproductive losses. Russian Journal of Woman and Child Health. 2023; 6(2): 88-94 (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.32364/2618-8430-2023-6-2-88-94.
  36. Борисевич О.О., Фесюн А.Д., Котенко Н.В. Применение физических факторов при лечении хронического эндометрита: научный обзор. Вестник восстановительной медицины. 2023; 22(1): 110-6. [Borisevich O.O., Fesyun A.D., Kotenko N.V. Application of physical factors in the chronic endometritis treatment: a review. Bulletin of Rehabilitation Medicine. 2023; 22(1): 110-6. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.38025/2078-1962-2023-22-1-110-116.
  37. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Семенов П.А., Орехов Р.Е., Лагутина Е.В. Эффективность лечения хронического эндометрита у женщин с неудачами имплантации в анамнезе. Трудный пациент. 2020; 18(8-9): 7-12. [Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Semenov P.A., Orekhov R.E., Lagutina E.V. The effectiveness of chronic endometritis treatment in women with a history of implantation failures. Difficult Patient. 2020; 18(8-9): 7-12. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.24411/2074-1995-2020-10053.
  38. Ahmed M.A.E., Mohammed A.A.A., Ilesanmi A.O., Aimakhu C.O., Bakhiet A.O., Hamad S.B.M. Female genital tuberculosis among infertile women and its contributions to primary and secondary infertility: a systematic review and meta-analysis. Sultan Qaboos Univ. Med. J. 2022; 22(3): 314-24. https://dx.doi.org/10.18295/squmj.1.2022.003.
  39. Vijay A., Tiwari N., Sharma A., Pandey G. Correlation of female genital tuberculosis and infertility: a comprehensive systematic review, meta-analysis, and female genital tuberculosis infertility pathway analysis. J. Midlife Health. 2023; 14(3): 165-9. https://dx.doi.org/10.4103/jmh.jmh_151_23.
  40. Петров Ю.А., Шелемех К.Е. Генитальный туберкулез - заболевание, требующее выявления и лечения. Главврач Юга России. 2020; 5: 38-41. [Petrov Yu.A., Shelemekh K.E. Genital tuberculosis - a disease requiring identification and treatment. Glavnyi Vrach Yuga Rossii. 2020; (5): 38-41. (in Russian)].
  41. Министерство здравоохранения Российской Федерации. Клинические рекомендации. Туберкулез у взрослых. 2024. [Ministry of Health of the Russian Federation. Clinical guidelines. Tuberculosis in adults. 2024. (in Russian)].
  42. Савельева Г.М., Сухих Г.Т., Серов В.Н., Радзинский В.Е., Манухин И.Б., ред. Гинекология. Национальное руководство. 2-е изд. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2020. 1008с. [Savelyeva G.M., Sukhikh G.T., Serov V.N., Radzinsky V.E., Manukhin I.B., eds. Gynecology. National guide. 2nd ed. Moscow: GEOTAR-Media; 2020. 1008p. (in Russian)].
  43. Колачевская Е.Н. Туберкулез женских половых органов. Серия: Библиотека практикующего врача. М.: Медицина; 1975. 212c. [Kolachevskaya E.N. Tuberculosis of the female genital organs. Series: Practitioner's Library. Moscow: Medicine; 1975. 212p. (in Russian)].
  44. Кульчавеня Е.В., Краснов В.А. Избранные вопросы фтизиоурологии. Новосибирск: Наука; 2010. 142c. [Kulchavenya E.V., Krasnov V.A. Selected issues of phthisiourology. Novosibirsk: Nauka; 2010. 142p. (in Russian)].
  45. Sharma J.B., Sharma E., Sharma S., Dharmendra S. Female genital tuberculosis: revisited. Indian J. Med. Res. 2018; 148(Suppl.): S71-S83. https://dx.doi.org/10.4103/ijmr.IJMR_648_18.
  46. Еременко Е.П., Бородулина Е.А., Сергеева И.А., Кудлай Д.А., Бородулин Б.Е. Рекомбинантный in vitro тест T-SPOT.TB как метод скрининга для ранней диагностики туберкулезной инфекции. Туберкулез и болезни легких. 2020; 98(4): 48-52. [Eremenko E.P., Borodulina E.А., Sergeeva I.А., Kudlai D.А., Borodulin B.E. Recombinant in vitro test T-SPOT.TB as a screening method for early diagnosis of tuberculosis infection. Tuberculosis and Lung Diseases. 2020; 98(4): 48-52. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.21292/2075-1230-2020-98-4-48-52.
  47. Старшинова А.А., Довгалюк И.Ф., Зинченко Ю.С., Кудлай Д.А., Яблонский П.К. Иммунодиагностика туберкулеза сегодня: современные иммунологические тесты и дифференцированный подход к их применению в практике. Практическая пульмонология. 2019; 2: 28-32. [Starshinova A.A., Dovgalyuk I.F., Zinchenko Yu.S., Kudlai D.A., Yablonskii P.K. Immunodiagnosis of tuberculosis: modern immunological tests and differentiated approach to their use in practice. Practical Pulmonology. 2019; (2): 28-32. (in Russian)].
  48. Tzelios C., Neuhausser W.M., Ryley D., Vo N., Hurtado R.M., Nathavitharana R.R. Female genital tuberculosis. Open Forum Infect. Dis. 2022; 9(11): ofac543. https://dx.doi.org/10.1093/ofid/ofac543.
  49. Tjahyadi D., Ropii B., Tjandraprawira K.D., Parwati I., Djuwantono T., Permadi W. et al. Female genital tuberculosis: clinical presentation, current diagnosis, and treatment. Infect. Dis. Obstet. Gynecol. 2022; 2022: 3548190. https://dx.doi.org/10.1155/2022/3548190.
  50. Wang Y., Shao R., He C., Chen L. Emerging progress on diagnosis and treatment of female genital tuberculosis. J. Int. Med. Res. 2021; 49(5): 3000605211014999. https://dx.doi.org/10.1177/03000605211014999.

Received 27.06.2024

Accepted 04.10.2024

About the Authors

Svetlana I. Kayukova, Dr. Med. Sci., Professor, Pirogov Russian National Research Medical University, Ministry of Health of Russia; Leading Researcher at the Department
of Immunology, Central Research Institute of Tuberculosis, 107564, Russia, Moscow, Yauzskaya Alley, 2, +7(915)396-85-34, kajukovalnp@gmail.com,
https://orcid.org/0000-0002-5233-3515
Svetlana O. Оchirova, PhD student, Central Research Institute of Tuberculosis, 107564, Russia, Moscow, Yauzskaya Alley, 2, +7(926)081-77-64, ochirova-svetlana@rambler.ru, https://orcid.org/0009-0008-8585-5548
Valeria V. Sinyatkina, student, I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia, 119991, Russia, Moscow, GSP-1, Trubetskaya str., 8-2, +7(966)307-20-02, val.sinyatkina@gmail.com, https://orcid.org/0009-0003-2317-1224
Natalia L. Karpina, Dr. Med. Sci., Head of the Center for Diagnosis and Rehabilitation of Respiratory Diseases, Deputy Director, Central Research Institute of Tuberculosis, 107564, Russia, Moscow, Yauzskaya Alley, 2, +7(499)785-90-26, natalya-karpina@rambler.ru, https://orcid.org/0000-0001-7800-8158
Elena V. Uvarova, Dr. Med. Sci., Professor, Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Head of the Department of Gynecology of Childhood and Adolescence, Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia,
117997, Russia, Moscow, Ac. Oparin str., 4, +7(495)531-44-44, elena-uvarova@yandex.ru , https://orcid.org/0000-0002-3105-5640.
Lyudmila M. Mikhaleva, Dr. Med. Sci., Professor, Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Head of the Laboratory, Director, Avtsyn Research Institute of Human Morphology, Petrovsky National Research Centre of Surgery; Head of the Pathology Department, City Clinical Hospital No.31 named after Academician
G.M. Savelyeva, Moscow Health Department, 119415, Russia, Moscow, Lobachevsky str., 42, +7(499)432-96-53, mikhalevam@yandex.ru,
https://orcid.org/0000-0003-2052-914X
Corresponding author: Svetlana O. Оchirova, ochirova-svetlana@rambler.ru

Similar Articles