Magnetic resonance imaging in the differential diagnosis of ovarian masses: Capabilities of quantitative multiparametric evaluation

Solopova A.E., Makatsaria A.D., Sdvizhkov A.M., Ternovoy S.K.

1Department of Radiation Diagnosis and Radiation Therapy, Faculty of General Medicine, Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia, Moscow 119991, Bolshaya Pirogovskaya str. 2, bld. 4, Russia 2Department of Obstetrics and Gynecology, Faculty of Medical Prevention, Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia, Moscow 119991, Bolshaya Pirogovskaya str. 2, bld. 4, Russia 3Clinical Oncology Dispensary One, Moscow Healthcare Department, Moscow 105425, Baumana str. 17/1, Russia
Objective. To estimate the capabilities of comprehensive magnetic resonance imaging (MRI) in the differential diagnosis of ovarian tumors.
Subjects and methods. In 2011 to 2015, a total of 256 patients with 289 ovarian masses underwent small pelvic and abdominal MRI (if necessary) to clarify the pattern and extent of the tumor process. MRI was performed on a 1.5 Tl scanner. The MRI protocol was to obtain T2-weighted images (WI) in three projections, STIR, Т1–WI, DWI with b-factors 0, 1000 м/мм2, to calculate the values of the diffusion coefficient, and to make the diffusion maps Dynamic 3D FatSat. Postprocessing involved an analysis of signal intensity-time curves in a given area of interest (8–45 pixels). MRI findings were compared with intraoperative tumor histological structural data or verified during a follow-up for at least 6 months.
Results. The pattern of detected abnormalities was as follows: true ovarian tumors (71%), endometriomas (16%), cysts (11%), and tubo-ovarian abscesses (2%). Among the true tumors, there were serous epithelial tumors (51%), mucinous epithelial tumors (26%), endometrioid cysts (2%), dermoid cysts (6%), clear-cell carcinomas (2%), granulosa cell tumors (6%), fibromas (4%), Brenner tumors (1%), and metastatic tumors (3%). The degree distribution of the tumors identified was the following: benign tumors (49%), borderline tumors (12%) (occurring only in a group of epithelial tumors), and malignant tumors (39%). FIGO staging of the borderline ovarian tumors classified as Stages IA (66%) and IC (34%). That of the malignant tumors classified as Stages IA (7.3%), IIA (17%), IIB (12.2%), IIC (17%), IIIB (21.9%), IIIC (14.6%), and IV (9.7%). Quantitative estimation of the parameters of perfusion images showed that the amplitude of contrast agent accumulation was significantly higher in malignant tumors (167% (115.2–212.5%)) than in benign tumors (61.2% (41.2–99.0%)) (P < 0.001) and borderline ones (85.7% (58.3–138.2%)), (P < 0.01); the signal intensity semi-elevation period was significantly longer in benign tumors (35.1 sec (30.8–42.5 sec)) than in borderline tumors (27.9 sec (23.5–29.8 sec) (P < 0.05), and malignant ones (23.1 sec (20.5–30.9 sec)) (P = 0.01). The largest curvature (inflection) of the curve (%/sec) amounted to 1.78 (1.0–2.6); 2.86 (2.01–3.95), and 6.1 (4.19–9.46) for benign, borderline, and malignant tumors, respectively, and it was significantly higher in invasive carcinomas (P < 0.01). Malignant tumors have significantly lower mean apparent diffusion coefficients (ADC) than benign tumors (1.012±0.18 and 1.54±0.25 mm2/sec x 10-3, respectively); the value intervals did not intersect. The threshold ADC value of malignant ovarian tumors was lower than 1.139 mm2/sec x 10-3. The information values of advanced MRI techniques were an accuracy of 92.1%, a sensitivity of 93.6%, and a specificity of 91.2%.
Conclusion. The incorporation of MRI with quantitative evaluation of perfusion parameters and diffusion-weighted images in a comprehensive examination algorithm allows differentiation of the degree of malignancy of ovarian tumors with a high degree of accuracy, by determining the opportunities for optimizing management tactics for patients.

Keywords

ovarian cancer
magnetic resonance imaging
diffusion-weighted images
neoadjuvant chemotherapy
optimal cytoreduction

Ежегодно в мире регистрируется более 165 тыс. новых случаев злокачественных новообразований яичников. В России ежегодно опухоли яичников выявляют более чем у 12,3 тыс. женщин (16,5 на 100 тыс.), они занимают 7-е место (7%) в структуре общей онкологической заболеваемости и 3-е среди гинекологических новообразований, уступая раку эндометрия и шейки матки [1, 2].

Злокачественные новообразования яичников – гистологически гетерогенная группа, при этом опухоли эпителиального происхождения составляют 85–90% [2, 3]. Около 75–80% злокачественных опухолей яичника выявляются на III–IV стадиях, а 5-летняя выживаемость по всем стадиям при всех гистологических формах не превышает 25%. Признание рака яичников, рака фаллопиевых труб и первичного рака брюшины разными стадиями единого патологического процесса повлекло за собой изменения в классификации рака яичников в соответствии с классификацией FIGO [4]. В частности, теперь наличие метастазирования в ретроперитонеальные лимфатические узлы является достаточным для отнесения опухоли к стадии IIIA, а метастазирование в паховые, кардио-диафрагмальные и умбиликальные лимфоузлы считается дистантным (IVB) [4–6]. Предоперационная дифференциальная диагностика и адекватное стадирование злокачественных опухолей является определяющим звеном в выборе адекватного объема оперативного вмешательства, необходимости сочетанной лучевой и/или химиотерапии. Однако, несмотря на активное развитие визуализационных технологий, ее эффективность остается невысокой [3, 7].

Ультразвуковое исследование обладает высокой чувствительностью и является методом выбора на первом этапе диагностического поиска опухолевых образований яичников, а использование магнитно-резонансной томографии (МРТ), согласно рекомендациям ESUR и ACR, является золотым стандартом уточняющей дифференциальной диагностики опухолей яичника [6]. Несмотря на многолетний опыт использования МРТ в диагностике патологических состояний органов малого таза, как за рубежом, так и в России не существует единой концепции относительно стандартов ее проведения, оптимальных протоколов исследования [5, 6].

В связи с активным внедрением в практику таких современных методик, как диффузионная и перфузионная МРТ, появились новые возможности, дающие представление не только о структуре опухоли, но и о функциональном состоянии тканей, включая определение скорости диффузии молекул воды, скорости «накопления» и «вымывания» контрастных агентов. Изменения данных показателей обусловлены повышенной проницаемостью сосудистой стенки в опухоли и уменьшением межклеточных пространств вследствие патологического деления клеток. Возможность изучения коэффициентов диффузии и уровней перфузии открывают кардинально новые аспекты МР-диагностики, позволяющие определять изменения, происходящие в опухоли под воздействием консервативных методов лечения in vivo [3, 6].

В связи с усовершенствованием технических возможностей МРТ и внедрением новых современных методик изложенная проблема представляет научный и практический интерес, требует углубленного исследования ряда аспектов, связанных с изучением роли данного метода медицинской визуализации в дифференциальной диагностике образований яичника [1, 4, 7].

Цель исследования: оценить возможности комплексной МРТ в дифференциальной предоперационной диагностике опухолей яичников.

Материал и методы исследования

Проведен анализ МР-исследований с возможностью мультипараметрической оценки, выполненных с 2011 по 2015 гг. (256 больным с 284 образованиями яичника) в рамках первичной предоперационной диагностики.

МРТ выполнялась на сверхпроводящем МР-томографе Vintage Atlas (Тoshiba Medical System) с напряженностью магнитного поля 1.5Т, обладающей полем обзора 55 см, размером туннеля 71 см и диапазоном движения стола 205 см. Для исследования органов малого таза использовалась гибкая 32-канальная катушка для тела (Atlas body coil).

Подготовка пациенток перед исследованием:

Для уменьшения перистальтики кишечника пациентка соблюдала бесшлаковую диету в течение 2 дней, 2–3 часа голодания перед исследованием, использовали антиперистальтический препарат (Hyoscini butylbromidum – «Бускопан»).

Пациентке было рекомендовано опорожнить мочевой пузырь за 1 час до исследования, далее не мочиться.

Далее инструктировали в отношении правильной техники дыхания преимущественно грудной клеткой с целью снижения количества артефактов от движения передней брюшной стенки. На область малого таза накладывали широкий пояс толщиной

25–30 см – для фиксации передней брюшной стенки с целью снижения артефактов от движения пациентки. Перед исследованием проводили катетеризацию вены с последующей установкой катетера и подсоединением инжектора.

Для первичной оценки анатомических соотношений органов малого таза выполняли Т2-взвешенные последовательности без подавления сигнала от жира, в сагиттальной плоскости между головками бедренных костей, в аксиальной плоскости от ворот почек до лобкового симфиза, при необходимости в корональной плоскости и с использованием подавления сигнала от жировой ткани (FS) в третьей плоскости, для оценки наличия крови/жирового компонента опухоли – Т1-В.И. Дополнительно для опухолей с высокой интенсивностью сигнала (ИС) на Т1-В.И., Т1-В.И. GE с подавлением сигнала от жира (FatSat) – для дифференциальной диагностики жирового компонента, муцинозного компонента, реже меланина в других опухолях. На серии изображений в сагиттальной плоскости выделяли срез с наилучшей визуализацией образования, который является основным ориентиром для определения выделения области использования функциональных последовательностей.

Диффузионно-взвешенные изображения в аксиальной плоскости с толщиной срезов, соответствующей аксиальным Т2-В.И. Для повышения воспроизводимости (снижение влияния других параметров) в автоматическом режиме определяли измеряемый коэффициент диффузии (ИКД) – количественный параметр диффузии, не зависящий от времен спин-спиновой и спин-решетчатой релаксации.

С помощью автоматического инжектора внутривенно, болюсно вводили контрастное вещество из расчета 0,1 ммоль/кг со скоростью 2 мл/сек (20 мл физиологического раствора) и выполняли постконтрастные серии с аналогичными техническими параметрами – Dynamic 3D FatSat (Phase encode Spider 2.0) последовательность в аксиальной плоскости с толщиной среза 3 мм (межсрезовый интервал 0,3 мм), с высокой разрешающей способностью. Общее время комплексной МРТ малого таза и диффузионно-взвешенной МРТ брюшной полости составляло в среднем 31 мин (22–35 мин).

Затем с использованием специализированной программы Mirian XP-female pelvis (Instrasence, Франция) оценивали изменение МР-сигнала в выбранных областях во всех сериях динамического исследования в виде кривых «интенсивность сигнала – время», в которых за точку отсчета принимали интенсивность сигнала от зоны интереса до введения контрастного препарата.

Оценка распространенности злокачественных новообразований яичников осуществлялась в соответствии с МР-классификацией, разработанной на основе системы стадирования FIGO (2013).

Результаты исследования

Структура выявленных патологий: истинные опухоли яичника – 71%, эндометриомы – 16%, кисты – 11%, тубовариальные абсцессы – 2%. Среди истинных опухолей по гистологическому типу наибольшую группу составили серозные эпителиальные опухоли (51%), муцинозные эпителиальные опухоли (26%), эндометриоидные (2%), дермоидные кисты (6%), светлоклеточные карциномы (2%), гранулезоклеточные опухоли (6%), фибромы (4%), опухоли Бреннера (1%), метастатические опухоли (3%).

Распределение выявленных опухолей по степени злокачественности: доброкачественные – 49%, пограничные – 12% – (встречались только в группе эпителиальных опухолей), злокачественные – 39%. При стадировании пограничных опухолей яичника согласно FIGO 66% были классифицированы как IA стадия, 34% – IC. Среди злокачественных опухолей: 7,3% – IА, 17% – IIA, 12,2% – IIB, 17% – IIC, 21,9% – IIIB, 14,6% – IIIC, 9,7% – IV.

Согласно результатам исследования, наиболее информативными критериями злокачественности при оценке нативных изображений были следующие:

  1. Первичные: размер образования (более 4 см) в сочетании со сложной структурой, наличие двух и более камер, септы – утолщенные (более 3 мм), наличие вегетаций, наличие зон некроза.
  2. Вторичные: наличие имплантов (перитонеальных, мезентериальных, сальниковых), инвазия передней брюшной стенки, поражение лимфатических узлов, асцит.

Количественная оценка параметров перфузионных изображений показала, что амплитуда накопления контрастного препарата была достоверно выше у злокачественных опухолей – 167% (115,2–212,5%), чем у доброкачественных – 61,2% (41,2–99,0%) (Р<0,001) и пограничных опухолей – 85,7% (58,3–138,2%) (P<0,01); период полуподъема ИС достоверно больше у доброкачественных опухолей – 35,1 сек (30,8–42,5 сек), чем у пограничных – 27,9 сек (23,5–29,8 сек) (P<0,05), и у злокачественных – 23,1 сек (20,5–30,9 сек) (Р=0,01). Максимальная кривизна (изгиб) кривой (%/сек) составила 1,78 (1,0–2,6); 2,86 (2,01–3,95) и 6,1 (4,19–9,46) для доброкачественных, пограничных и злокачественных опухолей соответственно, и была достоверно выше у злокачественных инвазивных новообразований (P<0,01).

Пороговые значения параметров количественной оценки перфузионных кривых составляют: период полуподьема ИС – менее 29,7 сек, амплитуда накопления контрастного препарата – более 116%, максимальная кривизна кривой – более 4,6% (рис. 1).

Средние значения ИКД злокачественных образований были достоверно ниже соответствующих значений у доброкачественных (1,012±0,18 мм2/с × 10-3 и 1,54±0,25 мм2/с × 10-3 соответственно), интервалы значений не пересекались. Пороговые значение ИКД для злокачественных опухолей яичника: менее 1,139 мм2/с × 10-3 (рис. 2).

Показатели информативности при применении усовершенствованной методики МРТ составили: точность 92,1%, чувствительность 93,6% и специфичность 91,2%.

Выводы

  1. Использование МРТ с количественной оценкой параметров перфузионных кривых и ИКД позволяет с высокой точностью дифференцировать доброкачественные и злокачественные опухоли яичников (чувствительность – 93,6%, специфичность – 91,2%, точность – 92,1%).
  2. Пороговые значения параметров количественной оценки перфузионных кривых составляют: период полуподьема ИС – менее 29,7 сек, амплитуда накопления контрастного препарата – более 116%, максимальная кривизна кривой – более 4,6%. Пороговые значение ИКД для злокачественных опухолей яичника составляют 1,139 мм2/с × 10-3.
  3. Включение магнитно-резонансного исследования с количественной оценкой перфузионных параметров и диффузионно-взвешенных изображений в комплексный алгоритм обследования позволяет c высокой достоверностью дифференцировать степень злокачественности опухолей яичника, определяя возможности оптимизации тактики ведения больных.

Supplementary Materials

  1. Fig. 1. Magnetic resonance imaging with multiparametric evaluation. Patient H., 54 years old. The combination of ovarian adenofibroma and cystadenocarcinoma in one patient.
  2. Fig. 2. Magnetic resonance imaging. a) T2-W.I.– coronal plane, b) T2-W.I.– sagittal plane), c) T2-W.I.– axial plane, g,d) T1-FatSat, before and after the contrast injection, clearly visualized complex structure of the tumor originating from the right ovary with a pronounced soft-tissue component extending into the right parameters, on the posterior uterine wall, into paravesical space

References

1. Kaprin A.D., Starinskiy V.V., Petrova G.V., eds. Malignancies in Russia in 2013 (morbidity and mortality). Moscow: MNIOI them. PA Herzen – Branch FGBI „FMITS them. PA Herzen „Russian Ministry of Health; 2015. (in Russian)

2. Aksel E.M. Statistics of malignant tumors of female genitalia. Onkoginekologiya. 2012; 1: 18-24. (in Russian)

3. Solopova A.E., Chaschin A.A., Solopova A.G., Makatsariya A.D. Neoadjuvant therapy of ovarian cancer. Modern features and selection criteria. Akusherstvo, ginekologiya i reproduktsiya. 2016; 10(2): 44-54. (in Russian)

4. Gómez-Hidalgo N.R., Martinez-Cannon B.A., Nick A.M., Lu K.H., Sood A.K., Coleman R.L., Ramirez P.T. Predictors of optimal cytoreduction in patients with newly diagnosed advanced-stage epithelial ovarian cancer: time to incorporate laparoscopic assessment into the standard of care. Gynecol. Oncol. 2015; 137(3): 553-8. doi: 10.1016/j.ygyno.2015.03.049.

5. Fagö-Olsen C.L., Ottesen B., Kehlet H., Antonsen S.L., Christensen I.J., Markauskas A. et al. Does neoadjuvant chemotherapy impair long-term survival for ovarian cancer patients? A nationwide Danish study. Gynecol. Oncol. 2014; 132(2): 292-8.

6. Morgan R.J., Armstrong D.K., Alvarez R.D., Bakkum-Gamez J.N. et al. NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. Ovarian cancer, including fallopian tube cancer and primary peritoneal cancer. Version 2. 2015. Available at: http://www.tri-kobe.org/nccn/guideline/gynecological/english/ovarian.pdf

7. Sala E., DeSouza N., Lee S.I., Atri M., Hricak H.; Gynaecological Cancer InterGroup. Ovarian cancer: the role of functional imaging as an end point in clinical trials. Int. J. Gynecol. Cancer. 2010; 20(6): 971-8. doi: 10.1111/IGC.0b013e3181e0a353.

Received 11.11.2016

Accepted 23.12.2016

About the Authors

Solopova Alina Evgen’evna, Candidate of Medicine, assistant professor, Department of radiology and radiotherapy, Faculty of Medicine, Sechenov First Moscow State
Medical University, Ministry of Health of Russia. 119991, Russia, Moscow, Bolshaya Pirogovskaya str. 2, bld. 4. E-mail: dr.solopova@mail.ru
Makatsariya Aleksandr Davidovich, Doctor of Medicine, Professor, Head of Department of Obstetrics and Gynecology, Faculty of Preventive Medicine, I.M. Sechenov
First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia. 119991, Russia, Moscow, Bolshaya Pirogovskaya str. 2, bld. 4
Sdzvizhkov Aleksandr M., chief physician of clinical GBUZ Cancer Clinic № 1 of Moscow Health Department.
105425, Russia, Moscow, Baumana str. 17/1. Tel.: +74992613042
Ternovoy Sergey Konstantinovich, Doctor of Medicine, Professor, Head of Department of radiology and radiotherapy, Faculty of Medicine, I.M. Sechenov
First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia. 119991, Russia, Moscow, Bolshaya Pirogovskaya str. 2, bld. 4

For citations: Solopova A.E., Makatsaria A.D., Sdvizhkov A.M., Ternovoy S.K. Magnetic resonance imaging in the differential diagnosis of ovarian masses: Capabilities of quantitative multiparametric evaluation. Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2017; (2): 80-5. (in Russian)
http://dx.doi.org/10.18565/aig.2017.2.80-5

Similar Articles

By continuing to use our site, you consent to the processing of cookies that ensure the proper functioning of the site.