Evolution of nerve-sparing radical hysterectomy: a historical flashback and technical features

Dymova A.V., Davydova I.Yu., Valiev R.K., Nurberdyev M.B., Ivanova L.B., Saryev M.N., Loginova E.А., Tizilova E.A.

A.S. Loginov Moscow Clinical Scientific Center, Moscow City Healthcare Department, Moscow, Russia
Extended radical hysterectomy (RAH) is one of the standard treatments for FIGO stage IA2–IIA cervical cancer (CC). Patients after RAH may develop complications associated with impaired autonomic innervation of the pelvic organs. Bladder and rectal dysfunction is a common complication after the standard radical hysterectomy and can significantly affect quality of life in the patients. Nerve-sparing RAH (NSRH) is a modified RAH designed to preserve the pelvic autonomic nerves, without substantially affecting the radicalness of the operation. The use of NSRH was initially limited due to the difficulties associated with the definition of anatomical structures and lack of data on the oncologic safety of nerve-sparing operations. The complex anatomy of the autonomic nerve plexuses of the pelvis is a sufficient problem for the surgeon, as it requires a comprehensive knowledge of the pelvic anatomy and the characteristics of innervation and blood supply to the cervix, vagina, and parametrial tissue, as well as the practical skills to visualize and select these anatomical structures. Knowledge of the topographic anatomy of the pelvis and a clear visualization of all anatomical regions are the only way to preserve important structures, such as the internal pelvic nerves, pelvic celiac nerves, hypogastric nerves, as well as the branches that fan out from the inferior hypogastric plexus, which innervate the bladder.
Conclusion: RAH makes it possible to maintain quality of life in patients with CC; however, its minimally invasive surgery reduces recurrence-free survival, despite a decline in the number of early postoperative complications and the length of hospital stay. Nevertheless, the role of laparoscopic and robot-assisted hysterectomies in the treatment of early CC continues to be studied worldwide; the categories of patients who can undergo endoscopic surgery having no negative impact on their survival are identified.

Authors’ contributions: Dymova A.V. – literature study and data collection, literature analysis, writing the text;
Davydova I.Yu. – formulation of the problem, development of the concept of the article, critical analysis of the literature;
Valiev R.K., Nurberdyev M.B., Ivanova L.B. – development of the concept of the article, critical analysis of the literature; Loginova E.А., Tizilova E.A., Saryev M.N. – formation of investigation conclusions, literature analysis.
Conflicts of interest: The authors declare that there are no conflicts of interest.
Funding: There is no source of funding for this investigation.
For citation: Dymova A.V., Davydova I.Yu., Valiev R.K., Nurberdyev M.B.,
Ivanova L.B., Saryev M.N., Loginova E.А., Tizilova E.A. Evolution of nerve-sparing
radical hysterectomy: a historical flashback and technical features.
Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2023; (3): 14-20 (in Russian)
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.258

Keywords

cervical cancer
nerve-sparing radical hysterectomy
laparoscopic hysterectomy
robot-assisted surgery
extended radical hysterectomy

Гистерэктомия – тип операции, который наиболее часто выполняется в гинекологии [1]. Ежегодно примерно 500 000 женщин в Соединенных Штатах и около 800 000 женщин в Европе подвергаются гистерэктомии по поводу эндометриоза, миомы матки, а также злокачественных заболеваний репродуктивной системы, таких как рак шейки матки (РШМ) и рак эндометрия [1, 2].

Выбор хирургического доступа зависит от вида заболевания, степени его распространения, квалификации и опыта хирурга, оснащенности клиники. Гистерэктомия лапаротомным доступом широко применяется в гинекологической практике, но такая операция может приводить к ряду осложнений и быть в определенных случаях противопоказанной. Стремительное развитие современной науки способствовало разработке и внедрению в клиническую практику малоинвазивных методов хирургических вмешательств, таких как лапароскопическая (ЛСГ) и робот-ассистированная гистерэктомия (РАГ). Малоинвазивные методики позволяют проводить операции даже у пациентов с противопоказаниями к стандартным операциям [1, 3, 4]. Многочисленные обзоры и метаанализы пришли к выводу, что ЛСГ и РАГ позволяют добиться снижения числа послеоперационных осложнений, а также избежать осложнений, связанных с ранением жизненно важных структур, таких, как мочевой пузырь, прямая кишка и сосудисто-нервный пучок.

Преимуществом использования лапароскопических и робот-ассистированных операций является минимальное повреждение тканей, снижение частоты развития интра- и послеоперационных осложнений, быстрая послеоперационная реабилитация больных. В 2005 г. впервые в мире была выполнена гистерэктомия при помощи роботизированной системы daVinci, одобренная FDA (Food and Drug Administration) [5], которая спустя 5 лет уже составляла 10% всех выполняемых гистерэктомий [6]. В России первая РАГ была выполнена в 2009 г.

РШМ – одно из самых распространенных злокачественных новообразований у женщин в мире и является четвертой по частоте причиной смерти от рака [7]. Ученые установили, что в 2018 г. в мире было выявлено 570 000 новых случаев РШМ [8]. Лечение РШМ зависит от клинической стадии заболевания. Стадия РШМ устанавливается на основании данных, полученных в результате клинико-инструментального обследования, которое оценивает размеры опухоли, глубину инвазии, распространение на окружающие ткани, метастазы в лимфатических узлах и отдаленных органах.

Расширенная радикальная гистерэктомия является основным методом лечения РШМ IA2–IIA стадий FIGO [9]. Стандартно данный тип операции выполняется лапаротомным доступом, а до недавнего времени широко применялся лапароскопический доступ, а также роботические технологии. Пятилетняя выживаемость пациенток, перенесших радикальную гистерэктомию по поводу РШМ IА2–IIА стадии, составляет более 80% [10–12]. Известно, что расширенная гистерэктомия может приводить к длительным серьезным осложнениям со стороны функции тазовых органов и к снижению качества жизни пациенток [10, 13].

К сожалению, особенности хирургии состоят в том, что при любом варианте хирургического вмешательства и типе доступа возможна травматизация и повреждение смежных органов и тканей. В то же время, нерадикальность операции, то есть неадекватное удаление окружающих опухоль тканей, увеличивает риск развития рецидива заболевания. С другой же стороны, радикальность операции связана с риском развития послеоперационных осложнений.

В настоящее время, благодаря совершенствованию методов малоинвазивных хирургических вмешательств у больных РШМ лапароскопические и роботические операции позволили снизить число ранних и поздних осложнений. Хирурги все чаще стали отдавать предпочтение лапароскопической расширенной гистерэктомии у больных РШМ [14, 15]. Однако, несмотря на все достоинства лапароскопических и робот-ассистированных операций, результаты проспективного рандомизированного исследования продемонстрировали статистически достоверно более низкую общую и безрецидивную выживаемость у пациентов РШМ IА2–IB1 стадий, оперированных в объеме расширенной экстирпации матки лапароскопическим доступом, по сравнению с лапаротомным [9]. Поэтому в настоящее время рекомендуется избегать малоинвазивной (лапароскопической и роботической) хирургии у больных ранними стадиями РШМ. Тем не менее, исследования этого вопроса в мире продолжаются; изучаются причины снижения выживаемости в группе малоинвазивной хирургии.

В данной статье мы обратимся к истории развития малоинвазивых подходов в лечении раннего РШМ, охарактеризуем анатомические особенности областей операционной зоны, хирургические этапы нерво­сберегающей гистерэктомии, которые были разработаны ведущими хирургами мира, а также про­демонстри­руем результаты лечения, изложенные в ряде исследований.

Хотя, вновь оговоримся, что на сегодняшний день международные рекомендации гласят о применении исключительно лапаротомного доступа в хирургическом лечении раннего РШМ [16].

Нервосберегающая радикальная гистерэктомия (НРГ) была разработана для сохранения целостности вегетативных нервов, иннервирующих мочевой пузырь и для сохранения функции мочевого пузыря, прямой кишки и влагалища [17]. Результаты выживаемости пациенток, перенесших лапаротомную радикальную гистерэктомию (ТРГ) при РШМ IА2–IIА стадий, достаточно высока, однако, такое осложнение, как дисфункция мочевого пузыря может значительно повлиять на качество жизни больных [10–12].

У пациентов после ТРГ развивается широкий спектр нежелательных симптомов, связанных с нарушением вегетативной иннервации органов малого таза, среди которых преобладают нарушения функции мочеиспускания: частые позывы и невозможность самопроизвольного мочеиспускания, задержка мочи, снижение силы струи мочи, прерывистое мочеиспускание, ощущение неполного опорожнения мочевого пузыря после мочеиспускания, недержание мочи, никтурия [18, 19]. Помимо нарушений, связанных с мочеиспусканием, у пациенток может развиваться диспареуния, снижение сексуального удовлетворения, связанное с уменьшением размеров влагалища и его кровотока во время сексуального возбуждения. Как следствие, возникают психоэмоциональные расстройства, снижение либидо, депрессия. Сексуальное здоровье женщины в вопросе лечения РШМ имеет не последнее значение. Поэтому в целях улучшения качества жизни внедрение нервосберегающих операций имеет важное значение. Pieterse Q. et al. [20] после 24-месячного наблюдения за 94 пациентами после радикальной гистерэктомии отметили более частые сексуальные расстройства, проявляющиеся сухостью во влагалище, сужением и укорочением влагалища, парестезией вульвы, диспареунией и отсутствием сексуального удовлетворения.

В западных странах стандартным хирургическим объемом при РШМ является операция Вертгейма–Мейгса [21], а в Японии чаще всего выполняется операция Окабаяши. Данные хирургические вмешательства подразумевают обширное иссечение влагалища и тканей латерального параметрия, благодаря чему достигается высокая радикальность операции, но при этом зачастую развиваются послеоперационные осложнения.

Основное различие между этими двумя методами заключается в том, что техника операции Окабаяши подразумевает резекцию пузырно-маточной связки в двух ее слоях для визуализации вентрального (переднего) параметрия и получения доступа для резекции паракольпия. Этот этап не описан при операции Вертгейма–Мейгса [21]. Обе операции не являются нервосберегающими, но техника операции Окабаяши позволяет визуализировать вегетативную нервную систему в трех плоскостях параметрия для выполнения НРГ [22].

Кобаяши модифицировал радикальную гистер­эктомию Окабаяши, что существенно повысило качество жизни пациентов после операции. Такая операция была классифицирована как тип С1(nerve-sparing dissection) в новой системе классификации Querleu–Morrow [23]. Она основана на концепции сохранения гипогастральных нервов таза и тазового сплетения путем разделения сосудистой и нервной частей, содержащих глубокую вену матки, которая визуализируется при рассечении латерального параметрия. К сожалению, характеристика границ хирургической резекции при гистерэктомии тип С1 в современной литературе носит в основном описательный характер и не содержит более подробных и точных технических моментов. Многочисленные исследования демонстрируют разнообразие хирургической техники НРГ, что создает определенную сложность в понимании данного вопроса [24, 25].

Преимущество НРГ в том, что данная операция позволяет сохранить как симпатические, так и парасимпатические нервы, иннервирующие мочевой пузырь, прямую кишку и влагалище. Логично, что оставление части ткани параметрия с вегетативными нервными сплетениями может снижать радикальность хирургического вмешательства. Однако, результаты крупного рандомизированного исследования не продемонстрировали достоверных различий в эффективности лечения больных ранними стадиями РШМ [26]. Так, Ditto A. et al. [26] представили данные о 5-летней безрецидивной и общей выживаемости после НРГ: безрецидивная выживаемость составила 78,9% при НРГ и 79,8% при ТРГ, а общая – 90,8% при НРГ и 84,1% при ТРГ, соответственно. Считается, что РШМ, ограниченный шейкой матки, только с очень небольшой долей вероятности может распространяться в тазовую клетчатку и нервные волокна. Благодаря этому факту, нервосберегающие операции являются оправданными методиками, позволяющими снизить количество послеоперационных осложнений [27]. Sakamoto S. et al. [28] описали технику сохранения тазовой вегетативной нервной системы, которая состоит из тазовых чревных нервов (ТЧН), гипогастрального сплетения и пузырных ветвей нижнего гипогастрального сплетения (ПВНГС).

Yabuki Y. et al. [29] позже попытались выявить ветви нижнего гипогастрального сплетения (НГС) в пузыр­но-маточной связке путем создания пространства, названного «четвертым пространством Ябуки». Важно отметить, что четвертое пространство Ябуки не идентично паравагинальному пространству, предложенному Окабаяши. Yabuki Y. et al. [29] попытались идентифицировать ветви НГС в глубоком слое пузырно-маточной связки, не рассекая и не выделяя ее. Теперь стало известно, что ветви НГС располагаются на боковой стороне стенки влагалища, а не в глубоком слое пузырно-маточной связки, которую необходимо удалить для визуализации этих ветвей.

Техника НРГ стала более понятной и доступной только после исследования Sakuragi N. et al. [30]. В данной работе авторы описали технику НРГ. Благодаря этим данным можно было идентифицировать ПВНГС и выявить непосредственную связь между тазовым нервным сплетением и глубокой маточной веной, а также между пузырными венами и ПВНГС. Авторы пришли к выводу, что тазовое нервное сплетение находится в непосредственной близости от паракольпия на уровне верхней трети влагалища; поэтому при недостаточном выделении тазового нервного сплетения при резекции влагалища оно будет повреждено.

Затем методика НРГ была модифицирована и улучшена другими гинекологами по всему миру, что стало довольно популярной операцией в течение последних двух десятилетий.

Первоначально использование НРГ было ограничено из-за трудностей с идентификацией анатомических структур и отсутствия данных о его онкологической безопасности. Сложная анатомия вегетативных нервных сплетений малого таза представляет определенные трудности по визуализации и выделению данных структур для хирурга. От верхнего гипогастрального сплетения (ВГС), расположенного на передней поверхности мыса крестца, в малый таз входят два вегетативных гипогастральных нерва, проходящих позади мочеточников. Гипогастральные нервы объединяются с парасимпатическими волокнами тазовых нервов; так формируется НГС, расположенное в задней части параметрия и задней части пузырно-маточной связки.

Фактически впервые НРГ была представлена в стандартизированной классификации расширенных гистерэктомий только в 2008 г. [31]. Данную технику операции постепенно переняли некоторые европейские центры [32, 33]; а за последнее десятилетие она стала более широко выполняться гинекологами-онкологами и в США после внедрения в клиническую практику роботизированных технологий.

Очевидным преимуществом использования ЛСГ и РАГ в хирургии РШМ является лучшая визуализация, благодаря которой возможно эффективно выполнить диссекцию тканей, а также сохранить симпатическую и парасимпатическую иннервацию органов малого таза [34].

И, что немаловажно, некоторые авторы показали [35], что НРГ не влияет на онкологическую выживаемость и находит более частое применение в мире.

Основываясь на данных многочисленных исследований, было показано, что четкая визуализация всех анатомических структур малого таза, а также знание топографической анатомии является единственным способом сохранить такие важные структуры как внутренние нервы таза, ТЧН, гипогастральные нервы, а также отходящие от НГС ветви, иннервирующие мочевой пузырь [29, 30, 34].

Парасимпатические нервные волокна берут начало от S2–S4 и идут к стенкам таза, образуя ТЧН. Парасимпатическая нервная система стимулирует сокращение мышцы мочевого пузыря и расслабляет внутренний сфинктер уретры (мышца, которая действует как клапан, контролирующий выход мочи из мочевого пузыря), что приводит к произвольному мочеиспусканию. ВГС представлено симпатическими нервными волокнами, отходящими от Тh11–L2. Симпатическая нервная система расслабляет мочевой пузырь (мышцу детрузора), чтобы увеличить емкость мочевого пузыря, и сокращает внутренний сфинктер уретры, чтобы подавить рефлекс мочеиспускания. Путем слияния двух вышеперечисленных структур образуется НГС [36]. НГС проходит по внутритазовой фасции, боковым стенкам влагалища и прямой кишки. ПВНГС отходят медиально от сплетения примерно на 2 см ниже свода влагалища. Внутритазовая фасция (пубоцервикальная фасция) начинается от нижней части лобкового симфиза вокруг шейки мочевого пузыря прямо над тазовым дном (мышцы, поднимающей задний проход) и идет рядом с боковой стенкой средней трети влагалища и прямой кишки. Часть внутритазовой фасции, которая переходит в прямую кишку, – это дорсальный (задний) параметрий и паракольпий (обычно описываются как крестцово-маточные и крестцово-влагалищные связки). Тазовые и гипогастральные нервы отвечают за сенсорную информацию о наполнении мочевого пузыря, а половой и подвздошно-гипогастральный нервы передают сенсорную информацию от шейки мочевого пузыря и уретры [37]. Поэтому матка, мочевой пузырь, влагалище и прямая кишка иннервируются как симпатической, так и парасимпатической вегетативной нервной системой.

Наиболее часто при ТГР гипогастральные нервы повреждаются во время выделения крестцово-маточных и ректо-вагинальных связок матки; ТЧН – при выделении глубокой маточной вены и кардинальной связки, а ПВНГС – при перевязке и выделении паравагинальной клетчатки (паракольпия) [38].

Несмотря на то, что существуют различные методики сохранения нервных тканей, стандартизированных подходов в выполнении НРГ в настоящее время нет.

Анатомическая терминология, используемая различными авторами, разнообразна. Так, одни авторы поверхностный и глубокий слои пузырно-маточной связки называют крышей туннеля мочеточника, другие – передним мезоуретером (ткани, окружающие мочеточник), в котором волокна гипогастрального нерва можно определить приблизительно на 2–3 см ниже мочеточника [39].

Очень важным является знание анатомии пузырно-маточной и пузырно-влагалищной связок [40]. Пузырно-влагалищная связка соединяет мочевой пузырь с влагалищем на уровне свода влагалища. Пузырно-влагалищная связка представляет собой паракольпий, который состоит из пузырных вен, впадающих в глубокую вену матки, жировой соединительной ткани и волокон пузырного нерва на дорсолатеральной стороне [40].

Fujii S. et al. [41] описали паракольпий, как латеральную ткань влагалища, которую можно идентифицировать только на последних решающих этапах радикальной гистерэктомии непосредственно перед отделением влагалища. Однако, до сих пор в литературе не совсем четко расшифровывается такое понятие, как паракольпий, несмотря на его анатомическое расположение в пузырно-маточной и пузырно-влагалищной связках.

Техника НРГ на данном этапе заключается в пересечении пузырных вен на границе с мочевым пузырем, чтобы мобилизовать мочевой пузырь от шейки матки и верхней части влагалища. Глубокую вену матки пересекают, чтобы отделить ее от остальной части кардинальной связки, которая содержит фиброзную соединительную ткань и внутренний тазовый нерв в самой дорсальной части. Затем для одновременной резекции крыши туннеля мочеточника и выделения паравагинального пространства Окабаяши путем разделения переднего листка пузырно-маточной связки было создано четвертое пространство (Ябуки).

ПВНГС идентифицируется после рассечения заднего листка пузырно-влагалищной связки, которая анатомически богата сосудистыми структурами и трудно отличается от окружающей соединительной ткани [42]. Необходимо понимать, что для бережной отсепаровки тканей с целью визуализации НГС требуется не только опыт хирурга, но и высокотехнологи­ческое оснащении операционной.

Kraima A.C. et al. [43] сообщили, что ПВНГС имеют более диффузный характер разветвления в заднем листке пузырно-маточной связки, часто тесно связанной с множеством мелких вен. Поэтому зачастую бывает сложно идентифицировать и сохранить ПВНГС; ведь для ориентира приблизительного местоположения ПВНГС можно полагаться только на средние или нижние пузырные вены. А кровоточивость вокруг этих вен и попытка гемостаза может привести к повреждению ПВНГС [44].

Поэтому НРГ требует опыта и высокой квалификации оперирующего хирурга для того, чтобы тщательно визуализировать нижнее НГС и сохранить его пузырную ветвь.

Этапы хирургического вмешательства, где выделены все три компонента вегетативной нервной системы таза, описаны в исследовании Raspagliesi F. et al. [45]. В своей работе автор продемонстрировал анатомию нервных волокон, идущих рядом с боковой стенкой влагалища к мочевому пузырю.

Свое мнение высказали Possover M. et al. [46], которые считают, что нижнюю часть пузырно-влагалищных и ректовагинальных связок следует сохранять, т.к. парасимпатические волокна расположены именно в их каудальной части. Для этого необходимо выполнять резекцию влагалищной манжеты без резекции части вентрального (переднего) параметрия (который представлен пузырно-влагалищной связкой). Raspagliesi F. et al. [45] также обращает внимание на то, что резекция верхней трети влагалища не должна выполняться более 2 см, так как при более обширном иссечении тканей влагалища сохранить ПВНГС и иннервацию мочевого пузыря невозможно [47].

Существует мнение, что нарушение мочеиспускания, которое наблюдается у некоторых больных, перенесших лапароскопическую НРГ, возникает из-за повреждения нервов при использовании биполярной коагуляции [48]. В случае выполнения НРГ при коагуляции сосудов и тканей используется биполярная энергия, температура при которой часто достигает 400°C с тепловым разбросом до 6 мм, что может приводить к термическому повреждению нервных волокон [49]. Carlander J. et al. [50] в своем исследовании доказали, что термическое повреждение вызывает необратимое повреждение нервных волокон. Считается, что для уменьшения термического повреждения вегетативных нервов предпочтительнее всего использовать ультразвуковой скальпель, тепловое распространение которого составляет всего 1 мм, после чего применять сосудистые зажимы. Поэтому использование подобной щадящей техники является эффективным подходом, который может быть применен для НРГ.

РШМ чаще встречается в достаточно молодом возрасте и с последствиями проведенного лечения таким пациенткам приходится жить много лет. Качество жизни больных зависит от адекватного функционирования мочеполовой системы, т.к. вегетативная иннервация отвечает за сексуальное возбуждение, оргазм, функцию мочевыводящих путей и прямой кишки. По данным некоторых авторов [51], уровень качества жизни спустя год после операции был в 2 раза выше у пациенток, которым была выполнена лапароскопическая НРГ, чем у больных в группе с ТРГ. При этом авторы обратили внимание на высокие баллы в графе семейного и физического благополучия.

Заключение

Можно сделать вывод, что НРГ позволяет сохранить качество жизни больных РШМ. Внедрение ЛСГ и РАГ в онкологическую практику расширяет возможности хирургов в выполнении нервосберегающих операций; однако, малоинвазивная хирургия в отношении РШМ снижает безрецидивную выживаемость, несмотря на уменьшение количества ранних послеоперационных осложнений и дней пребывания в стационаре. Тем не менее, в мире продолжают изучать роль ЛСГ и РАГ в лечении раннего РШМ, определяются категории пациенток, которым возможно выполнить эндоскопические операции без отрицательного влияния на их выживаемость.

References

  1. Burke W.M., Orr J., Leitao M., Salom E., Gehrig P., Olawaiye A.B. et al. Endometrial cancer: a review and current management strategies: part I. Gynecol. Oncol. 2014; 134(2): 385-92. https://dx.doi.org/10.1016/j.ygyno.2014.05.018.
  2. Cohen S.L., Vitonis A.F., Einarsson J.I. Updated hysterectomy surveillance and factors associated with minimally invasive hysterectomy. JSLS. 2014; 18(3): e2014.00096. https://dx.doi.org/10.4293/JSLS.2014.00096.
  3. Colombo N., Creutzberg C., Amant F., Bosse T., González-Martín A., Ledermann J. et al. ESMO-ESGO-ESTRO consensus conference on endometrial cancer: diagnosis, treatment and follow-up. Ann. Oncol. 2016; 27(1): 16-41.https://dx.doi.org/10.1093/annonc/mdv484.
  4. AAGL Advancing Minimally Invasive Gynecology Worldwide. AAGL position statement: route of hysterectomy to treat benign uterine disease. J. Minim. Invasive Gynecol. 2011; 18(1): 1-3. https://dx.doi.org/10.1016/j.jmig.2010.10.001.
  5. Advincula A.P., Wang K. Evolving role and current state of robotics in minimally invasive gynecologic surgery. J. Minim. Invasive Gynecol. 2009; 16(3): 291-301. https://dx.doi.org/10.1016/j.jmig.2009.03.003.
  6. Advincula A.P., Song A. The role of robotic surgery in gynecology. Curr. Opin. Obste.t. Gynecol. 2007; 19(4): 331-6. https://dx.doi.org/10.1097/GCO.0b013e328216f90b.
  7. Siegel R.L., Miller K.D., Jemal A. Cancer statistics, 2016. CA Cancer J. Clin. 2016; 66(1): 7-30. https://dx.doi.org/10.3322/caac.21332.
  8. Bray F., Ferlay J., Soerjomataram I., Siegel R.L., Torre L.A., Jemal A. Global cancer statistics 2018: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J. Clin. 2018; 68(6): 394-424. https://dx.doi.org/10.3322/caac.21492.
  9. FIGO Committee on Gynecologic Oncology. FIGO staging for carcinoma of the vulva, cervix, and corpus uteri. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2014; 125(2): 97‐8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ijgo.2014.02.003.
  10. Suprasert P., Srisomboon J., Charoenkwan K., Siriaree S., Cheewakriangkrai C., Kietpeerakool C. et al. Twelve years experience with radical hysterectomy and pelvic lymphadenectomy in early stage cervical cancer. J. Obstet. Gynaecol. 2010; 30(3): 294-8. https://dx.doi.org/10.3109/01443610903585192.
  11. Hongladaromp W., Tantipalakorn C., Charoenkwan K., Srisomboon J. Locoregional spread and survival of stage IIA1 versus stage IIA2 cervical cancer. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2014; 15(2): 887‐90. https://dx.doi.org/10.7314/apjcp.2014.15.2.887.
  12. Mahawerawat S., Charoenkwan K., Srisomboon J., Khunamornpong S., Suprasert P., Sae‐Teng C.T. Surgical outcomes of patients with stage IA2 cervical cancer treated with radical hysterectomy. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2013; 14(9): 5375-8. https://dx.doi.org/10.7314/apjcp.2013.14.9.5375.
  13. Laterza R.M., Sievert K.D., Ridder D., Vierhout M.E., Haab F., Cardozo L. et al.Bladder function after radical hysterectomy for cervical cancer. Neurourol. Urodyn. 2015; 34(4): 309‐15. https://dx.doi.org/10.1002/nau.22570.
  14. Vizza E., Pellegrino A., Milani R., Fruscio R., Baiocco E., Cognetti F. et al.Total laparoscopic radical hysterectomy and pelvic lymphadenectomy in locally advanced stage IB2-IIB cervical cancer patients after neoadjuvant chemotherapy. Eur. J. Surg. Oncol. 2011; 37(4): 364-9.https://dx.doi.org/10.1016/j.ejso.2010.12.001.
  15. Simsek T., Ozekinci M., Saruhan Z., Sever B., Pestereli E. Laparoscopic surgery compared to traditional abdominal surgery in the management of early stage cervical cancer. Eur. J. Gynaecol. Oncol. 2012; 33(4): 395-8.
  16. Ramirez P., Frumovitz M., Pareja R., López A., Vieira M., Ribeiro R. Phase III randomized trial of laparoscopic or robotic radical hysterectomy vs. abdominal radical hysterectomy in patients with early-stage cervical cancer: LACC Trial. Gynecol .Oncol. 2918; 149(Suppl. 1): 245. https://dx.doi.org/10.1016/j.ygyno.2018.04.552.
  17. Charoenkwan K. A simplified technique for nerve‐sparing type III radical hysterectomy: by reorganizing their surgical sequence, surgeons could more easily identify key nerves. Am. J. Obstet. Gynecol. 2010; 203(6): 600.e1‐6. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2010.09.027.
  18. Laterza R.M., Sievert K.D., Ridder D., Vierhout M.E., Haab F., Cardozo L. et al. Bladder function after radical hysterectomy for cervical cancer. Neurourol. Urodyn. 2015; 34(4): 309‐15. https://dx.doi.org/10.1002/nau.22570.
  19. Katepratoom C., Manchana T., Amornwichet N. Lower urinary tract dysfunction and quality of life in cervical cancer survivors after concurrent chemoradiation versus radical hysterectomy. Int. Urogynecol. J. 2014; 25(1): 91‐6.https://dx.doi.org/10.1007/s00192-013-2151-6.
  20. Pieterse Q., Maas C., ter Kuile M., Lowik M., van Eijkeren M.A., Trimbos J.B., Kenter G.G. An observational longitudinal study to evaluate miction, defecation, and sexual function after radical hysterectomy with pelvic lymphadenectomy for early-stage cervical cancer. Int. J. Gynecol. Cancer. 2006; 16(3): 1119-29. https://dx.doi.org/10.1111/j.1525-1438.2006.00461.x.
  21. Meigs J.V. Radical hysterectomy with bilateral pelvic lymph node dissections; a report of 100 patients operated on five or more years ago. Am. J. Obstet. Gynecol. 1951; 62(4): 854-70. https://dx.doi.org/10.1016/0002-9378(51)90175-5.
  22. Meigs J.V. Radical hysterectomy with bilateral dissection of the pelvic lymph nodes for cancer of the cervix (the Wertheim, Reis, Clark, Wertheim-Meigs operation). Surg. Clin. North Am. 1956 Aug.; 1083-116.https://dx.doi.org/10.1016/s0039-6109(16)34948-9.
  23. Querleu D., Cibula D., Abu-Rustum N.R. 2017 Update on the querleu-morrow classification of radical hysterectomy. Ann. Surg. Oncol. 2017; 24(11): 3406-12. https://dx.doi.org/10.1245/s10434-017-6031-z.
  24. Bogani G., Cromi A., Uccella S., Serati M., Casarin J., Pinelli C. et al. Nerve-sparing versus conventional laparoscopic radical hysterectomy: a minimum 12 months’ follow-up study. Int. J. Gynecol. Cancer. 2014; 24(4): 787-93.https://dx.doi.org/10.1097/IGC.0000000000000110.
  25. Basaran D., Dusek L., Majek O., Cibula D. Oncological outcomes of nerve-sparing radical hysterectomy for cervical cancer: a systematic review. Ann. Surg. Oncol. 2015; 22(9): 3033-40. https://dx.doi.org/10.1245/s10434-015-4377-7.
  26. Ditto A., Martinelli F., Mattana F., Reato C., Solima E., Carcangiu M. et al. Class III nerve-sparing radical hysterectomy versus standard class III radical hysterectomy: an observational study. Ann. Surg. Oncol. 2011; 18(12): 3469-78. https://dx.doi.org/10.1245/s10434-011-1767-3.
  27. Kuwabara Y., Suzuki M., Hashimoto M., Furugen Y., Yoshida K., Mitsuhashi N. New method to prevent bladder dysfunction after radical hysterectomy for uterine cervical cancer. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2000; 26(1): 1-8.https://dx.doi.org/10.1111/j.1447-0756.2000.tb01192.x.
  28. Sakamoto S., Takizawa K. An improved radical hysterectomy with fewer urological complications and with no loss of therapeutic results for invasive cervical cancer. Baillieres Clin. Obstet. Gynaecol. 1988; 2(4): 953-62.https://dx.doi.org/10.1016/s0950-3552(98)80022-9.
  29. Yabuki Y., Asamoto A., Hoshiba T., Nishimoto H., Nishikawa Y., Nakajima T.Radical hysterectomy: an anatomic evaluation of parametrial dissection. Gynecol. Oncol. 2000; 77(1): 155-63. https://dx.doi.org/10.1006/gyno.1999.5723.
  30. Sakuragi N., Todo Y., Kudo M., Yamamoto R., Sato T. A systematic nerve-sparing radical hysterectomy technique in invasive cervical cancer for preserving postsurgical bladder function. Int. J. Gynecol. Cancer. 2005; 15(2): 389-97. https://dx.doi.org/10.1111/j.1525-1438.2005.15236.x.
  31. Querleu D., Morrow C.P. Classification of radical hysterectomy. Lancet Oncol. 2008; 9(3): 297-303. https://dx.doi.org/10.1016/S1470-2045(08)70074-3.
  32. Ercoli A., Delmas V., Gadonneix P., Fanfani F., Villet R., Paparella P. et al. Classical and nerve-sparing radical hysterectomy: an evaluation of the risk of injury to the autonomous pelvic nerves. Surg. Radiol. Anat. 2003; 25(3-4):200-6. https://dx.doi.org/10.1007/s00276-003-0137-7.
  33. Gil-Ibáñez B., Díaz-Feijoo B., Pérez-Benavente A., Puig-Puig O., Franco-Camps S., Centeno C. et al. Nerve sparing technique in robotic-assisted radical hysterectomy: results. Int. J. Med. Robot. 2013; 9(3): 339-44.https://dx.doi.org/10.1002/rcs.1480.
  34. Chen C., Li W., Li F., Liu P., Zhou J., Lu L. et al. Classical and nerve-sparing radical hysterectomy: an evaluation of the nerve trauma in cardinal ligament. Gynecol. Oncol. 2012; 125(1): 245-51. https://dx.doi.org/10.1016/j.ygyno.2011.12.448.
  35. van Gent M.D.J.M., Rademaker M., van der Veer J.C.B., Gaarenstroom K.N., Putter H., Trimbos J.B.M.Z., de Kroon C.D. Long-term oncological outcome after conventional radical hysterectomy versus 2 nerve-sparing modalities for early stage cervical cancer. Int. J. Gynecol. Cancer. 2017; 27(8): 1729-36. https://dx.doi.org/10.1097/IGC.0000000000001067.
  36. Huber S.A., Northington G.M., Karp D.R. Bowel and bladder dysfunction following surgery within the presacral space: an overview of neuroanatomy, function, and dysfunction. Int. Urogynecol. J. 2015; 26(7): 941‐6.https://dx.doi.org/10.1007/s00192-014-2572-x.
  37. de Groat W.C., Griffiths D., Yoshimura N. Neural control of the lower urinary tract. Compr. Physiol. 2015; 5(1): 327-96. https://dx.doi.org/10.1002/cphy.c130056.
  38. Ayhan A., Reed N., Gultekin M., Dursun P., eds. Textbook of gynaecological oncology. Günes: Ankara; 2012.
  39. Yabuki Y., Asamoto A., Hoshiba T., Nishimoto H., Satou N. A new proposal for radical hysterectomy. Gynecol. Oncol. 1996; 62(3): 370-8.https://dx.doi.org/10.1006/gyno.1996.0251.
  40. Sakuragi N., Murakami G., Konno Y., Kaneuchi M., Watari H. Nerve-sparing radical hysterectomy in the precision surgery for cervical cancer. J. Gynecol. Oncol. 2020; 31(3): e49. https://dx.doi.org/10.3802/jgo.2020.31.e49.
  41. Fujii S., Sekiyama K. Precise neurovascular anatomy for radical hysterectomy. Singapore: Springer; 2020.
  42. Lee Y.H., Kim M.K., Moon H.Y., Chong G.O., Lee H.J., Lee Y.S. et al. Proteomic analysis of pelvic autonomic nerve in nerve-sparing radical hysterectomy for cervical carcinoma. Cancer Genomics Proteomics. 2018; 15(4): 337-42.https://dx.doi.org/10.21873/cgp.20092
  43. Kraima A.C., Derks M., Smit N.N., van de Velde C.J., Kenter G.G., DeRuiter M.C. Careful dissection of the distal ureter is highly important in nerve-sparing radical pelvic surgery: a 3D reconstruction and immunohistochemical characterization of the vesical plexus. Int. J. Gynecol. Cancer. 2016; 26(5): 959-66.https://dx.doi.org/10.1097/IGC.0000000000000709.
  44. Kyo S., Kato T., Nakayama K. Current concepts and practical techniques of nerve-sparing laparoscopic radical hysterectomy. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2016; 207: 80-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2016.10.033.
  45. Raspagliesi F., Ditto A., Fontanelli R., Solima E., Hanozet F., Zanaboni F., Kusamura S. Nerve-sparing radical hysterectomy: a surgical technique for preserving the autonomic hypogastric nerve. Gynecol. Oncol. 2004; 93(2):307-14. https://dx.doi.org/10.1016/j.ygyno.2004.01.048.
  46. Possover M., Stöber S., Plaul K., Schneider A. Identification and preservation of the motoric innervation of the bladder in radical hysterectomy type III. Gynecol. Oncol. 2000; 79(2): 154-7. https://dx.doi.org/10.1006/gyno.2000.5919.
  47. Gottschalk E., Lanowska M., Chiantera V., Marnitz S., Schneider A., Brink-Spalink V. et al. Vaginal-assisted laparoscopic radical hysterectomy: rationale, technique, results. JSLS. 2011; 15(4): 451-9. https://dx.doi.org/10.4293/108680811X13176785203879.
  48. Zhao D., Li B., Wang Y., Liu S., Zhang Y., Zhang G. Limited energy parametrial resection/dissection during modified laparoscopic nerve-sparing radical hysterectomy. Chin. J. Cancer Res. 2018; 30(6): 647-55.https://dx.doi.org/10.21147/j.issn.1000-9604.2018.06.09.
  49. Carlander J., Koch C., Brudin L., Nordborg C., Gimm O., Johansson K. Heat production, nerve function, and morphology following nerve close dissection with surgical instruments. World J. Surg. 2012; 36(6): 1361-7.https://dx.doi.org/10.1007/s00268-012-1471-x.
  50. Carlander J., Johansson K., Lindström S., Velin A.K., Jiang C.H., Nordborg C.Comparison of experimental nerve injury caused by ultrasonically activated scalpel and electrosurgery. Br. J. Surg. 2005; 92(6): 772-7.https://dx.doi.org/10.1002/bjs.4948.
  51. Wu J., Liu X., Hua K., Hu C., Chen X., Lu X. Effect of nerve-sparing radical hysterectomy on bladder function recovery and quality of life in patients with cervical carcinoma. Int. J. Gynecol. Cancer. 2010; 20(5): 905-9.https://dx.doi.org/10.1111/IGC.0b013e3181df99c0.

Received 01.11.2022

Accepted 02.02.2023

About the Authors

Alisa V. Dymova, obstetrician-gynecologist at the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(967)066-02-06, a.dymova@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Irina Yu. Davydova, Dr. Med. Sci., Leading Researcher at the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(903)199-07-46, i.davydova@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Ramiz K. Valiev, PhD, Head of the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(926)359-20-60, radiosurgery@bk.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Maksat B. Nurberdyev, PhD, Leading Researcher at the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department,
+7(926)125-84-88, m.nurberdyev@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Larisa B. Ivanova, PhD, Head of the Laboratory of Gynecology, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(916)353-25-83, l.ivanova@mknc.ru,
111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Mukhammedsakhet N. Saryev, Oncologist at the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(905)787-01-00, m.saryev@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Ekaterina A. Loginova, PhD, obstetrician-gynecologist at the Gynecology Laboratory, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(985)182-28-58,
e.loginova@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.
Evgenia A. Tizilova, Oncologist at the Department of Oncosurgery of the Pelvic Organs, Loginov MCSC, Moscow City Healthcare Department, +7(903)788-72-61,
e.tizilova@mknc.ru, 111123, Russia, Moscow, Enthusiastov Highway str., 86.

Similar Articles

By continuing to use our site, you consent to the processing of cookies that ensure the proper functioning of the site.