The concept of epigenetic modifications in fetal metabolic programming

1. Silveira Rossi J.L., Barbalho S.M., Reverete de Araujo R., Bechara M.D., Sloan K.P., Sloan L.A. Metabolic syndrome and cardiovascular diseases: Going beyond traditional risk factors. Diabetes Metab. Res. Rev. 2022; 38(3): e3502. https://dx.doi.org/10.1002/dmrr.3502.
2. World Obesity Federation, World Obesity Atlas 2023. 232 р. Available at: https://data.worldobesity.org/publications/?cat=19
3. Петров Ю.А., Купина А.Д. Фетальное программирование – способ предупреждения заболеваний во взрослом возрасте. Медицинский совет. 2020; 13: 50-6. [Petrov Yu.A., Kupina A.D. Fetal programming is a way to prevent diseasesin adulthood. Medical Council. 2020; 13:50-6. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.21518/2079-701X-2020-13-50-56.
4. Долгов А.А., Овчинникова П.П., Филоненко Е.В. Эпигенетика: перспективные открытия для медицины. Бюллетень медицинских Интернет-конференций. 2019; 6:23-5. [Dolgov A.A., Ovchinnikova P.P., Filonenko E.V. Epigenetics: promising discoveries for medicine. Bulletin of Medical Internet Conferences. 2019; 6: 23-5. (in Russian)].
5. Радзинский В.Е., Боташева Т.Л., Папышева О.В., Волкова Н.И., Котайш Г.А., Палиева Н.В. Ожирение. Диабет. Беременность. Версии и контраверсии. Клинические практики. Перспективы. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2020. 528 с. [Radzinsky V.E., Botasheva T.L., Pupysheva O.V., Volkova N.I., Kotaish G.A., Palieva N.V. Obesity. Diabetes. Pregnancy. Versions and contraversions. Clinical practices. Prospects. Moscow: GEOTAR-Media; 2020. 528p. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.33029/9704-5442-8-OBE-2020-1-528.
6. Липатов И.С., Тезиков Ю.В., Шмаков Р.Г., Азаматов А.Р., Мартынова Н.В. Беременность – естественная модель метаболического синдрома: результаты динамического исследования физиологической гестации. Акушерство и гинекология. 2020; 9: 88-96. [Lipatov I.S., Tezikov Yu.V., Shmakov R.G., Azamatov A.R., Martynova N.V. Pregnancy as a natural model of metabolic syndrome: results of a dynamic study of normal gestation. Obstetrics and Gynecology. 2020; (9): 88-96. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2020.9.88-96.
7. Hufnagel A., Dearden L., Fernandez-Twinn D.S., Ozanne S.E. Programming of cardiometabolic health: the role of maternal and fetal hyperinsulinaemia. J. Endocrinol. 2022; 253(2): R47-R63. https://dx.doi.org/10.1530/JOE-21-0332.
8. Reynolds L.P., Borowicz P.P., Caton J.S., Crouse M.S., Dahlen C.R., Ward A.K. Developmental programming of fetal growth and development. Vet. Clin. North Am. Food Anim. Pract. 2019; 35(2): 229-47. https://dx.doi.org/10.1016/j.cvfa.2019.02.006.
9. Persson P.B., Persson A.B. Foetal programming. Acta Physiol. (Oxf). 2019; 227(4): e13403. https://dx.doi.org/10.1111/apha.13403.
10. Липатов И.С., Тезиков Ю.В., Азаматов А.Р., Шмаков Р.Г. Общность клинических проявлений преэклампсии и метаболическогосиндрома: поиск обоснования. Акушерство и гинекология. 2021; 3: 81-9. [Lipatov I.S., Tezikov Yu.V., Azamatov A.R., Shmakov R.G. Identity of preeclampsia and metabolic syndrome clinical manifestations: searching for substantiation. Obstetrics and Gynecology. 2021; (3): 81-9. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2021.3.81-89.
11. Муковникова Е.В., Оразмурадов А.А., Костин И.Н. Беременность, роды и перинатальные исходы при метаболическом синдроме. Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2024; 12 (Приложение): 128-33. [Mukovnikova E.V., Orazmuradov A.A., Kostin I.N. Pregnancy, child birth and perinatal out comesin metabolic syndrome. Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training. 2024; 12(Suppl.): 128-33. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.33029/2303-9698-2024-12-suppl-128-133.
12. Чабанова Н.Б., Василькова Т.Н., Матаев С.И., Полякова В.А. Значение ожирения в фетальном программировании хронических заболеваний. Современные проблемы науки и образования. 2017; 2: 15-7. [Chabanova N.B., Vasilkova T.N., Mataev S.I., Polyakova V.A. The importance of obesity in fetal programming of chronic diseases. Modern problems of science and education. 2017; 2: 15-7. (in Russian)].
13. Джобава Э.М. Фетальное программирование. Акушерство и гинекология. 2018; 3: 10-5. [Dzhobava E.M. Fetal programming. Obstetrics and Gynecology. 2018; (3): 10-5. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2018.3.10-15.
14. Harary D., Akinyemi A., Charron M.J., Fuloria M. Fetal growth and intrauterine epigenetic programming of obesity and cardiometabolic disease. Neoreviews. 2022; 23(6): e363-e372. https://dx.doi.org/10.1542/neo.23-6-e363.
15. Rasmussen J.M., Thompson P.M., Entringer S., Buss C., Wadhwa P.D. Fetal programming of human energy homeostasis brain networks: Issues and considerations. Obes. Rev. 2022; 23(3): e13392. https://dx.doi.org/10.1111/obr.13392.
16. Солдатова Е.Е., Кан Н.Е., Тютюнник В.Л., Волочаева М.В. Задержка роста плода с позиции фетального программирования. Акушерство и гинекология. 2022; 8: 5-10. [Soldatova E.E., Kan N.E., Tyutyunnik V.L., Volochaeva M.V. Fetal growth retardation in the context of fetal programming. Obstetrics and Gynecology. 2022; (8): 5-10. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.8.5-10.
17. Климов Л.Я., Атанесян Р.А., Верисокина Н.Е., Шанина С.В., Долбня С.В., Курьянинова В.А. Роль эндокринной патологии матери в патогенезе нарушений внутриутробного и постнатального развития детей: современный взгляд в рамках концепции пищевого программирования. Медицинский совет. 2018; 17: 38-46. [Klimov L.Ya., Atanesyan R.A., Veresokina N.E., Shanina S.V., Dolbnya S.V., Kuryaninova V.A. The role of maternal endocrine pathology in the pathogenesis of disorders of intrauterine and postnatal development of children: a modern view within the framework of the concept of food programming. Medical Council. 2018; (17): 38-46. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.21518/2079-701X-2018-17-38-46.
18. Fernandez-Twinn D.S., Hjort L., Novakovic B., Ozanne S.E., Saffery R. Intrauterine programming of obesity and type 2 diabetes. Diabetologia. 2019; 62(10): 1789-801. https://dx.doi.org/10.1007/s00125-019-4951-9.
19. Тезиков Ю.В., Липатов И.С., Фролова Н.А., Кутузова О.А., Приходько А.В., Рябова С.А. Информативность предикторов больших акушерских синдромов у беременных с эмбриоплацентарной дисфункцией. Аспирантский вестник Поволжья. 2015; 5-6: 48-55. [Tezikov Yu.V., Lipatov I.S., Frolova N.A., Kutuzova O.A., Prikhodko A.V., Ryabova S.A. Informative predictors of major obstetrical syndrome sin pregnant women with embryoplacental dysfunction. Aspirantskiy Vestnik Povolzhiya. 2015; 5-6: 48-55. (in Russian)].
20. Liu L., Wen Y., Ni Q., Chen L., Wang H. Prenatal ethanol exposure and changes in fetal neuroendocrine metabolic programming. Biol. Res. 2023; 56(1): 61. https://dx.doi.org/10.1186/s40659-023-00473-y.
21. Moreno-Fernandez J., Ochoa J.J., Lopez-Frias M., Diaz-Castro J. Impact of early nutrition, physical activity and sleep on the fetal programming of disease in the pregnancy: a narrative review. Nutrients. 2020; 12(12):3900. https://dx.doi.org/10.3390/nu12123900.
22. Аллахяров Д.З., Петров Ю.А., Палиева Н.В. Современные аспекты прегравидарной подготовки пациенток с метаболическим синдромом. Главный врач Юга России. 2023; 1(87): 29-32. [Allakhyarov D.Z., Petrov Yu.A., Palieva N.V. Modern aspects of pre-gravidar training of patients with metabolic syndrome. The Chief Physician of the South of Russia. 2023; 1(87): 29-32. (in Russian)].
23. Bano S., Agrawal A., Asnani M., Das V., Singh R., Pandey A. et al. Correlation of insulin resistance in pregnancy with obstetric outcome. J. Obstet. Gynaecol. India. 2021; 71(5):495-500. https://dx.doi.org/10.1007/s13224-021-01426-9.
24. Гуменюк Е.Г., Ившин А.А., Светова К.С. Задержка роста плода как предиктор здоровья на протяжении будущей жизни. Акушерство и гинекология. 2024; 3: 5-12. [Gumeniuk E.G., Ivshin A.A., Svetova K.S. Fetal growth retardation as a predictor of health during the future life. Obstetrics and Gynecology. 2024; (3): 5-12. (in Russian)].https://dx.doi.org/10.18565/aig.2023.277.
25. Тезиков Ю.В., Липатов И.С., Рябова С.А., Тезикова Т.А., Ефимова Л.В., Ракитина В.Н. Перинатальная хрономедицина: биоритмостаз плода при неосложненной беременности и плацентарной недостаточности. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2014; 16(5-4): 1467-70. [Tezikov Yu.V., Lipatov I.S., Ryabova S.A., Tezikova T.A., Efimova L.V., Rakitina V.N. Perinatal chronomedicine: fetal biorhythmostasis in uncomplicated pregnancy and placental insufficiency. Izvestiya of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2014; 16(5-4): 1467-70. (in Russian)].
26. Ходжаева З.С., Снеткова Н.В., Муминова К.Т., Горина К.А., Абрамова М.Е., Есаян Р.М. Особенности течения беременности у женщин с гестационным сахарным диабетом. Акушерство и гинекология. 2020; 7: 47-52. [Khodzhaeva Z.S., Snetkova N.V., Muminova K.T., Gorina K.A., Abramova M.E., Esayan R.M. Clinical characteristics of pregnancy in women with gestational diabetes mellitus. Obstetrics and Gynecology. 2020; (7): 47-52. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2020.7.47-52.
27. Lesseur C., Chen J. Adverse maternal metabolic intrauterine environment and placental epigenetics: implications for fetal metabolic programming. Curr. Environ. Health Rep. 2018; 5(4): 531-43. https://dx.doi.org/10.1007/s40572-018-0217-9.
28. Папышева О.В., Харитонова Л.А., Котайш Г.А. Состояние липидного и углеводного обменов у детей, родившихся от матерей с гестационным сахарным диабетом. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2019; 1: 137-44. [Papysheva O.V., Kharitonova L.A., Kotaish G.A. The state of lipid and carbohydrate metabolism in children born to mothers with gestational diabetes mellitus. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2019; 1: 137-44. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.31146/1682-8658-ecg-161-1-137-144.
29. Аракелян Г.А., Оразмурадов А.А., Маяцкая Т.А., Бекбаева И.В., Котайш Г.А. Особенности новорожденных от матерей с гестационным сахарным диабетом и прегестационным ожирением. Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2020; 8(3) Приложение: 24-9. [Arakelyan G.A., Orazmuradov A.A., Mayatskaya T.A., Bikbaeva I.V., Kotaish G.A. The condition of newborns fromm others with gestational diabetes mellitus and pregestational obesity. Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training. 2020; 8(3) Supplement: 24-9. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.24411/2303-9698-2020-13904.
30. Deodati A., Inzaghi E., Cianfarani S. Epigenetics and in utero acquired predisposition to metabolic disease. Front. Genet. 2020; 29(10): 1270. https://dx.doi.org/10.3389/fgene.2019.01270.
31. Aldahmash W., Harrath A.H., Aljerian K., Sabr Y., Alwasel S. Expression of glucose transporters 1 and 3 in the placenta of pregnant women with gestational diabetes mellitus. Life (Basel). 2023; 13(4): 993. https://dx.doi.org/10.3390/life13040993.
32. Kelly A.C., Powell T.L., Jansson T. Placental function in maternal obesity. Clin. Sci. (Lond). 2020; 134(8): 961-84. https://dx.doi.org/10.1042/CS20190266.
33. Петренко Ю.В., Прокопьева Н.Э., Ковалева В.В., Ковалева В.В. Особенности адипонектина в системе мать-плацента-плод. Университетский терапевтический вестник. 2023; 5(3): 41-9. [Petrenko Yu.V., Prokopyeva N.E., Kovaleva V.V., Kovaleva V.V. Features of adiponectin at the mother-placenta-fetus system. University Therapeutic Journal. 2023; 5(3): 41-9 (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.56871/UTJ.2023.42.20.004.
34. Евсюкова И.И. Молекулярные механизмы функционирования системы «мать-плацента-плод» при ожирении и гестационном сахарном диабете. Молекулярная медицина. 2020; 18(1): 11-5. [Evsyukova I.I. Molecular mechanisms of functioning of the «mother-placenta-fetus» system in obesity and gestational diabetes mellitus. Molecular Medicine. 2020; 18(1): 11-5. (in Russian)]. https://doi.org/10.29296/ 24999490-2020-01-02.
35. Тезиков Ю.В., Липатов И.С. Преэклампсия: патогенез, риск-стратификация, диагностика, профилактика. Самара: Издательско-полиграфический комплекс «Право»; 2023. 399с. [Tezikov Yu.V., Lipatov I.S. Preeclampsia: pathogenesis, risk stratification, diagnosis, prevention. Samara: Publishing and printing complex «Pravo»; 2023. 399p. (in Russian)].
36. Hanson M.A., Poston L., Gluckman P.D. DOHaD – the challenge of translating the science to polcy. J. Dev. Orig. Health Dis. 2019; 10(3): 263-7. https://dx.doi.org/10.1017/S2040174419000205.
37. Di Cesare M., Sorić M., Bovet P., Miranda J.J., Bhutta Z., Stevens G.A. et al. The epidemiological burden of obesity in childhood: a worldwide epidemic requiring urgent action. BMC Med. 2019; 17(1): 212. https://dx.doi.org/10.1186/s12916-019-1449-8.
38. Li L., Maire C.L., Bilenky M., Carles A., Heravi-Moussavi A., Hong C. et al. Epigenomic programming in early fetal brain development. Epigenomics. 2020; 12(12): 1053-70. https://dx.doi.org/10.2217/epi-2019-0319.
39. Agay-Shay K., Martinez D., Valvi D., Garcia-Esteban R., Basagaña D., Robinson O. et al. Exposure to endocrine-disrupting chemicals during pregnancy and weight at 7 years of age: a multi-pollutant approach. Environ. Health Perspect. 2022; 123(10): 1030-7. https://doi.org/10.1289/ehp.1409049.
40. Stanford K.I., Rasmussen M., Baer L.A., Lehnig A.C., Rowland L.A., White J.D. et al. Paternal exercise improves glucose metabolism in adult offspring. Diabetes. 2018; 67(12): 2530-40. https://dx.doi.org/10.2337/db18-0667.
41. Silva L., Plösch T., Toledo F., Faas M., Sobrevia L. Adenosine kinase and cardiovascular fetal programming in gestational diabetes mellitus. Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2020; 1866(2): 165397. https://dx.doi.org/10.1016/j.bbadis.2019.01.023.
42. Schaefer-Graf U., Napoli A., Nolan C.J.; Diabetic Pregnancy Study Group. Diabetes in pregnancy: a new decade of challenges ahead. Diabetologia. 2018; 61(5): 1012-21. https://dx.doi.org/10.1007/s00125-018-4545-y.
43. Main A.M., Gillberg L., Jacobsen A.L., Nilsson E., Gjesing A.P., Hansen T. et al. DNA methylation and gene expression of HIF3A: cross-tissue validation and associations with BMI and insulin resistance. Clin. Epigenetics. 2016; 8(1): 89. https://dx.doi.org/10.1186/s13148-016-0258-6.
44. Литяева Л.А., Ковалева О.В. Роль питания и кишечной микробиоты беременной женщины в программировании здоровья ребенка. Детские инфекции. 2017; 16(2): 40-4. [Lityaeva L.A., Kovaleva O.V. The role of nutrition and intestinal microbiota of a pregnant woman in programming child health. Childhood Infections. 2017; 16(2): 40-4. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10. 22627/2072-8107-2017-16-2-40-44.
45. Айтбаев К.А., Муркамилов И.Т., Фомин В.В., Муркамилова Ж.А. Влияние кишечной микробиоты на эпигенетику: механизмы, роль в развитии заболеваний, диагностический и терапевтический потенциал. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2018; 154(6): 122-9. [Aitbaev K.A., Murkamilov I.T., Fomin V.V., Murkamilova Zh.A. Influence of gut microbiota on epigenetics: mechanisms, role in the development of diseases, diagnostic and therapeutic potential. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2018; 154(6): 122-9. (in Russian)].
46. Brial F., Le Lay A., Dumas M.E., Gauguier D. Implication of gut microbiota metabolites in cardiovascular and metabolic diseases. Cell. Mol. Life Sci. 2018; 75(21): 3977-90. https://dx.doi.org/10.1007/s00018-018-2901-1.
47. Conradt E., Adkins D.E., Crowell S.E, Raby K.L., Diamond L.M., Ellis B. Incorporating epigenetic mechanisms to advance fetal programming theories. Dev. Psychopathol. 2018; 30(3): 807-24. https://dx.doi.org/10.1017/S0954579418000469.
48. Zmora N., Bashiardes S., Levy M., Elinav E. The role of the immune system in metabolic health and disease. Cell. Metab. 2017; 25(3): 506-21. https://dx.doi.org/10.1016/j.cmet.2017.02.006.
49. Стрижаков А.Н., Игнатко И.В., Байбулатова Ш.Ш., Богомазова И.М. Антенатальное метаболическое и эндокринное программирование при беременности высокого риска. Акушерство и гинекология. 2016; 10: 39-47. [Strizhakov A.N., Ignatko I.V., Baibulatova Sh.Sh., Bogomazova I.M. Antenatal metabolic and endocrine programming for high-risk pregnancy. Obstetrics and Gynecology. 2016; (10): 39-47. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2016.10.39-47.
50. Priviero F. Epigenetic modifications and fetal programming: molecular mechanisms to control hypertension inheritance. Biochem. Pharmacol. 2023; 208: 115412. https://dx.doi.org/10.1016/j.bcp.2023.115412.
51. Dahlen C.R., Amat S., Caton J.S., Crouse M.S., Diniz W.J.D.S., Reynolds L.P. Paternal effects on fetal programming. Anim. Reprod. 2023; 20(2): e20230076. https://dx.doi.org/10.1590/1984-3143-AR2023-0076.
52. Радзинский В.Е., Князев С.А., Костин И.Н., ред. Предиктивное акушерство. М.: Status Praesens; 2021. 520с. [Radzinsky V.E., Knyazev S.A., Kostin I.N., eds. Predictive obstetrics. Moscow: Status Praesens; 2021. 520p. (in Russian)].
53. Серегина Д.С., Николаенков И.П., Кузьминых Т.У. Ожирение – ведущее патогенетическое звено патологического течения беременностии родов. Журнал акушерства и женских болезней. 2020; 69(2): 73-82. [Seryogina D.S., Nikolayenkov I.P., Kuzminykh T.U. Obesity represents a strong pathogenetic link with the pathology of pregnancy and childbirth. Journal of Obstetrics and Women's Diseases. 2020; 69(2): 73-82. (in Russian)]. https://doi.org/10.17816/JOwD69273-82.
54. Bar J., Weiner E., Levy M., Gilboa Y. The thrifty phenotype hypothesis: The association between ultrasound and Doppler studies in fetal growth restriction and the development of adult disease. Am. J. Obstet. Gynecol. MFM. 2021; 3(6): 100473. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajogmf.2021.100473.
55. Kusuyama J., Makarewicz N.S., Albertson B.G., Alves-Wagner A.B., Conlin R.H., Prince N.B. et al. Maternal exercise-induced SOD3 reverses the deleterious effects of maternal high-fat diet on offspring metabolism through stabilization of H3K4me3 and protection against WDR82 carbonylation. Diabetes. 2022; 71(6): 1170-81. https://dx.doi.org/10.2337/db21-0706.
56. Mozaffarian D. Perspective: obesity-an unexplained epidemic. Am. J. Clin. Nutr. 2022; 115(6): 1445-50. https://dx.doi.org/10.1093/ajcn/nqac075.
57. Радзинский В.Е., Оразмурадова А.А. Беременность ранних сроков. От прегравидарной подготовки к здоровой гестации. Москва: Status Praesens; 2018. 798с. [Radzinsky V.E., Orazmuradova A.A. Early pregnancy. From pre-pregnancy preparation to healthy gestation. Moscow: Status Praesens; 2018. 798p. (in Russian)].

Received 18.03.2024

Accepted 22.04.2024